红树林中动植物对有机污染物的响应

　　摘    要：　有机污染物广泛并持久地存在于天然环境中, 能够破坏生态环境, 危害人体健康。红树林具有特殊的生态和环境特性, 是吸收和积累多种有机污染物的理想场所。本文介绍了红树林生态系统有机污染物的分布及来源, 总结了有机污染物对红树植物和动物的影响;评述了有机污染物在红树植物中的积累以及根际微生物对其的降解。最后, 提出未来可能的发展方向, 主要包括: (1) 开展并建立红树林大量有机污染物的基础数据库; (2) 研究典型有机污染物在红树林生态系统中的形态及迁移转化规律, 同时探究其对红树植物和顶级捕食者的潜在毒性。 (3) 建立有机污染物浓度与生态效应的量化关系, 利用模型评估有机污染物的直接毒性效应和间接生态效应。 (4) 加强红树林湿地微生物多样性调查, 探究沉积物微生物对典型有机污染物的降解机理。

　　关键词：　红树林; 红树植物; 有机污染物; 多环芳烃; 多溴联苯醚;

　　Abstract：　Organic pollutants are ubiquitous in the natural environment.They impact ecological systems and can be hazardous to the health of living organisms including humans.Due to special ecological and environmental properties, mangroves are an ideal place for the absorption and accumulation of various organic pollutions. This paper introduces the distribution of organic pollutants in the mangrove ecosystem and their effects on mangrove plants and co-habiting life.Then, accumulation and degradation of organic pollutants by rhizosphere microorganisms are reviewed. Finally, future development directions are proposed including: ( 1) Establishing a database on a large number of organic pollutants in the mangrove forest. ( 2) Studying the morphological and transfer law of typical organic pollutants in the mangrove ecosystem; studying the potential toxicity of typical organic pollutants to mangrove plants and top predators and comprehensively evaluating their risks to mangrove ecosystems. ( 3) Figuring out the quantitative relationship between organic pollutant concentration and ecological effects, and modeling the direct toxic effects and indirect ecological effects of organic pollutants. ( 4) Enhancing the investigation of microbial diversity in mangrove wetlands; exploring the microbial degradation mechanism of typical organic pollutants in sediments.

　　Keyword：　mangrove; mangrove plants; organic pollutant; PAHs; PBDEs;

　　红树林是生长在热带、亚热带陆海交汇潮间带的湿地木本植物群落、能够保护海堤、净化水体, 维护生物多样性, 在海岸河口生态系统中占有十分重要的地位[1,2]。近些年世界范围内红树林面积以每年约1.5%的速度减少, 而且某些区域红树林功能正在退化[2,3]。研究发现, 除了直接砍伐、水文运动、气候变化以及昆虫入侵, 持续性暴露于来自固体废物、城市污水、大气沉降或邻近水体输入的化学物质, 也会对红树林的环境健康产生极大的影响[4,5]。随着人工合成技术的进步, 大量有机污染物未经合理处理就进入环境中长久存在。处于陆海交汇区的红树林湿地生产力高, 同时受周期海水浸淹, 具有还原性, 能对其进行吸附和积累[6]。然而, 过多的吸附和积累不仅会引起红树林生态系统功能的退化, 还能经食物链的积累放大效应而危害人体健康。研究发现, 多卤联苯、双酚A、邻苯二甲酸酯类等有机污染物还具有内分泌干扰作用, 能够极大的影响生物体的生长发育, 引起了极大关注[7]。本文根据大量国内外的研究, 就国内外近年来红树林有机污染的相关研究进行综述, 介绍了: (1) 红树林有机污染物的种类、来源与分布; (2) 红树林中动植物对有机污染物的响应; (3) 红树植物对有机污染物的吸收; (4) 红树植物根际微生物对有机污染物的降解作用。最后, 对以后的研究趋势提出了展望。

　　1 红树林有机污染物的种类、来源与分布

　　1.1 多环芳烃PAHs

　　目前红树林中的有机污染物研究种类较集中, 典型有机污染物在世界范围内不同地区红树林中的污染情况见表1。不同地区的有机污染物的种类和污染程度差异很大;对于同一个地区, 有机污染物也因为植物种类、水淹状况、土壤TOC含量等因素的不同而不同[8,9,10]。

　　多环芳烃是一种具有持久性、半挥发性、生物蓄积性和高毒性的有机污染物, 红树林中的PAHs主要源于石油泄露、化石燃料、生物质的不完全燃烧、以及生活污水和工业废水的输入。由于清洁能源的使用, 煤和石油占比重降低, 其导致的PAHs污染有所缓解, 然而在一些发展中国家, 化石能源用量保持持续增长, 所以其污染日益严重[11]。目前关于红树林中PAHs的研究很多, 但大部分多集中于母体PAHs在红树林沉积物中的迁移转化。Wang等[12]认为氧化PAHs较母体PAHs有更大的毒性和持续性, 其浓度甚至高于母体。由于石油泄漏引起的污染地区常存在热点区域, 有较高的生态风险性[13,14]。Wu等[15]测量了中国南海地区沉积物中PAHs的分布, 揭示了人为活动对PAHs输入的影响, 认为红树林沉积物比海底沉积物更能反映PAHs在环境中的积累情况。

　　以往研究认为溶解度、辛醇水分配系数可以反映有机污染物在沉积物中的迁移转化情况, 但Tansel等[16]研究结果表明上述的定量结构-活性/性质相关性分析 (QSAR-QSPR) 不能充分预测PAHs在沉积物和植物中的转运和存在情况;另外, 由于波浪作用和潮汐效应, PAHs在沉积物中的降解很复杂, 不能单纯用有机物理化性质来进行预测。沉积物的理化性质、有机碳含量、黑炭含量、水淹情况[17]等因素都会影响沉积物中PAHs的分布。微细颗粒具有较大的表面张力和有机质含量以及较小的密度, 导致红树林区域的PAHs污染 (高细颗粒含量) 大于浅滩区域和近海区域 (低细颗粒含量) [18], 这与Tam等[10]对香港红树林的研究结果一致。Cao等[19]研究了PAHs在红树林间隙水中的平均分配系数为143~1031 L/kg;由于颗粒有机碳能强烈吸附低分子量的PAHs, 导致水中PAHs有向固态相转变的趋势。

　　1.2 多氯联苯PCBs和多溴联苯醚PBDEs

　　PCBs、PBDEs是斯德哥尔摩公约中危害较大的有机污染物, 也在红树林中广泛分布, 但含量低于海洋沉积物中[20]。PCBs是人工合成的含氯芳香化合物, 广泛应用于变压器电容器和油漆等电子产品中。在中国, 除沿珠海地区污染较严重, 其他地区平均浓度较低, 但也存在部分地区污染明显加重的现象, Pozo等[21]认为是由人为污染源的输入导致的。PBDEs广泛应用于阻燃剂中, 其污染主要集中在BDE-209和BDE-47, 较其他溴化联苯醚同系物浓度高出一个数量级;污染物的含量有陆地大于海洋大于滩涂的趋势, 而且与沉积物中总有机物含量显着相关;对沉积物进行垂直分析, 发现表层污染大于深层污染[6,22]。Zhang等[23]发现中国珠江口地区的PBDEs含量在沉积物中由深到浅逐渐增加, 认为是溴代阻燃剂使用量增大导致的。Qiu等[24]计算出了中国南海深水湾中沉积物的PBDEs积累速度为0.25 ng/ (cm2·a) , 表明区域内也存在持续的外源输入。

　　塑料是红树林中的主要固体污染物质, 可在红树林中残留数月甚至数年, 聚乙烯、聚丙烯、尼龙和PVC均在红树林中检测到[25]。PCBs和PBDEs作为常见的塑料添加物, 其污染源很可能来源于红树林中堆聚的塑料垃圾, 但此方面数据较少。

　　1.3 其他有机污染物

　　含氯农药DDT自1970年在世界范围内逐渐禁止使用, 但是目前依旧用于疟疾的控制。其他非氯农药, 包括甲氰菊酯、仲丁威和醚菌酯等均在红树林中检测到, 主要来源于农业面源污染以及养殖废水的排放[26,27]。除DDT外, 大部分农药一旦停止使用, 很快就能被降解。周如琼等[26]从红树林中鉴定出多种农药和抗生素, 发现农药主要积累在红树林沉积物中, 而抗生素则积累在动物体内。丁洋等[27]认为相对于沉积物吸附, 有机氯农药更容易残留在水中;我国红树林中有机氯农药OCPs的主要来源为林丹、三氯杀螨醇以及工业DDT的输入。

　　表1 红树林有机污染物浓度及来源Tab.1 The concentration and source of organic pollutant in mangrove wetlands in China and other areas all over the world

　　注:ND:未检出

　　2 红树林中动植物对有机污染物的响应

　　2.1 红树植物

　　研究发现, 有机污染物能够降低红树植物叶片中叶绿素以及细胞间二氧化碳含量, 影响光合作用和蒸腾作用。植物能够释放抗氧化剂 (超氧离子、多元酚、丙二醛) 和解毒酶 (过氧化氢酶、过氧化物酶以及超氧化物歧化酶) 来应对氧化应激反应[39,40]。某些有机污染物在低浓度下能促进红树幼苗的生长[41,42,43], 随着浓度升高抑制作用增强, 呈现出“低促高抑”的现象[44]。红树植物特有的根表铁膜能影响有机污染物对红树植物的损伤;减少水淹次数会增加根际渗氧, 减少根表铁膜, 使得暴露于有机污染物中的植物根部坏死, 导致植物死亡[45]。

　　红树林植物对有机污染物的研究一般集中于石油污染, 其他机污染毒性研究较少, 且控制实验多采用红树植物幼苗作为实验材料。研究表明, 石油污染物能够堵塞红树植物的呼吸根或支持根的皮孔, 阻碍氧气和盐分的运输, 造成根部坏死;同时石油中的低分子芳烃能使红树植物胚芽中的养分流失, 使幼苗发生急性中毒而迅速死亡[33]。落在叶片上的石油可以堵塞气孔, 影响植物光合作用[41]。研究发现, 增加氮营养水平可以提高红树植物对石油污染的耐受性[46]。Naidoo等[47]发现PAHs能够引起红树植物根管分生组织和传导组织的瓦解, 诱导细胞中线粒体、基质、以及叶绿体的微观结构改变, 导致植物畸形生长。木榄对PAHs有更高的耐受性和去除能力[48]。Nardeli等[49]研究了石油污染下植物的分子水平响应机制, 结果表明石油污染可以短时间内改变基因簇, 诱发热休克蛋白基因、缺铁基因的表达, 同时也论证了微阵列分析在探究有机污染中植物基因转录过程的可行性。另外, 有研究发现, PBDEs及其分解产物低溴联苯醚即使浓度较高, 也不会对植物的生长产生影响[50]。

　　2.2 红树林动物

　　有机污染物能够积累在动物脂肪中, 通过食物链和食物网产生富集, 其“三致效应”被放大, 部分有机污染物还能干扰动物内分泌系统从而影响其生长。有机污染物能够诱导生物体产生亲电物质和自由基;其中亲电物质能影响遗传信息的表达;自由基则通过破坏膜蛋白和磷脂层降低细胞膜通透性, 降低细胞内酶活性引起代谢紊乱, 最终引起生物体组织坏死或死亡[51,52,53,54,55]。

　　红树林中有机污染物含量基本低于生物影响阈值低值, 不会对水生动物产生明显毒性[32,55];但这些物质能够在环境中长久存在, 随着食物链富集, 对红树林生态和人体健康具有潜在威胁[53]。一般认为有机污染物可随着食物链流动而逐级增加;由于栖息环境和捕食特性的差异, 有机污染物在不同生物种的器官组织中的积累也有所不同[54]。于紫玲等[52]评估了中国湛江红树林各生物体积累PAHs的能力, 发现贝类>甲壳类>头足类>鱼类。DDT对海洋生物亦有毒性作用[56], 能导致鸟类产软壳蛋不能孵化[57]。目前研究多以小型生物为主, 针对有机污染物对红树林中大型食肉动物的潜在毒性评估还需进一步加强。

　　目前国内外多采用危害商值法来评估某单一有机污染物对红树林生态系统的风险, 除珠江口等工业化程度很高的地区外, 我国大多数红树林中有机污染物的浓度并未带来较高的风险, 但由于食物网的复杂性, 这些污染物质能够产生等于或大于直接毒性效应的间接生态效应[37,53], 因此需要采用模型法来综合评估其对整个红树林生态系统的影响。

　　3 红树植物对有机污染物的吸收

　　有机污染物主要通过两种途径进入植物体内:“土壤-植物体”和“空气-植物体”。红树植物对有机污染物直接吸收的难易程度取决于有机污染物的理化性质以及红树植物的种类。具有较高水溶解度和强脂溶性的有机污染物, 更倾向于吸附在沉积物有机质中, 只有少量通过叶片气孔进入植物体内;而一些亨利常数、水溶解度以及辛醇水分配系数较低的有机污染物质, 则主要通过植物根部的吸收进入植物体。有机污染物在红树植物各组织器官中的积累不同[58]。

　　大量研究认为PAHs主要通过植物根系从土壤中进入植物体, 并向地上的茎和叶中转运, 在植物脂含量较高的部位积累量较多。在秋茄和白骨壤等红树植物中, PAHs普遍存在茎叶>根的现象;但污染物在茎叶中的富集则因树种而有所偏差。Hui等[59]认为根系分泌物, 尤其是低分子量有机酸能够降低沉积物对PAHs的吸附, 提高脱氢酶的活性, 促进其迁移转化;其中在菲解析和迁移方面, 柠檬酸能力大于草酸和醋酸。植物体内的PAHs可以通过挥发和光解作用去除, 挥发速率与PAHs分子量有关。Li等[60]建立的显微荧光光谱法克服了叶片和根的荧光干扰, 能够原位测定红树植物根部PAHs的分布情况;另外, 潮汐能够降低沉积物氧含量, 提高厌氧活动, 或者改变有机质的结构和组成, 影响PAHs的迁移转化。Tam等[50]通过盆栽试验研究了红树植物对PBDEs的吸收与转运, 发现植物更易于吸收低溴联苯醚, 其转运途径是由根至茎至叶, 浓度依次相差一个数量级;秋茄胚轴中的PBDEs浓度甚至高于根部, 这与Zhu等[50]的研究结果一致。红树植物对PCBs的富集为叶大于根大于种子[36]。Sette等[61]认为气相离子化+液相色谱-质谱联用技术 (APCI+LC/MS/MS) 方法具有高灵敏性、可分离性、以及可选择性等优点, 可以用来研究有机污染物的代谢产物。植物对有机污染物的吸收、转运和积累只占有机污染物整体耗散的很小部分;但由于其能影响植物生长和植物的根际效应[39], 因而不容忽视。

　　4 红树植物根际微生物对有机污染物的降解作用

　　红树林生态系统中分布着数量庞大、种类繁多的微生物, 他们能够快速繁殖, 具有遗传变异和代谢多样性的特点。当外部环境由有机污染而发生改变后, 微生物特殊的酶体系能够快速响应, 对有机污染物进行降解或转化。细菌和真菌占红树林土壤中微生物资源总量的91%[62]。有机污染物降解菌主要集中在沉积物表层0~5 cm处[63];根际微生物对有机污染物的降解是有机污染物迁移转化的主要途径之一。传统的微生物培养只能鉴定活的微生物, 具有一定的局限性, 通过聚合酶链式反应 (PCR) 、16S r DNA、18S r DNA、宏基因组等[64]技术可以克服这个缺点, 从红树林内沉积物中筛选出多种有机污染物降解菌及其产生的生物活性物质。

　　研究发现, 根际微生物对石油的降解在一个月内可达到60%[65], 比无红树林区域的降解率高2~3倍[66]。红树林中不仅存在大量2~3环多环芳烃降解菌, 还存在高分子量多环芳烃降解菌。这些细菌通过将多环芳烃作为碳源或共代谢将其降解, 其释放的加氧酶可将苯环裂解, 再通过断链反应将其矿化[67]。例如, Feng等[68]发现耐盐菌AD3在不提供碳源情况下, 可以利用菲、蒽或芘共代谢苯并[α]芘。于莉等[69]从红树林滩涂中筛选出一种可在沼泽化、盐渍化和强酸性环境下生长的新菌株蓝状菌属, 能够高效降解联苯, 并对重金属铜、钴、铅和镉有较强的耐受能力。Pan等[63]从红树林中筛选出多种脱卤化细菌, 其中降解BDE-47最主要的细菌为Dehalococcoides spp。这些细菌能够以含卤素有机物为电子受体, 用氢原子取代卤素原子, 完成脱卤素过程。Tam等[50]的实验结果表明微生物可将高溴联苯醚分解为低溴联苯醚, 而且BDE-47较BDE-209更易于分解。

　　根际微生物对有机污染物的降解受很多因素影响。水质、季节、植物种类可以影响微生物群落中菌种分布以及其种群生长状[62]。Pan等[63]的实验表明短期暴露于低浓度的PBDEs不会影响微生物的氮循环, 但是长期暴露于高浓度的PBDEs会抑制根部微生物氮循环过程。Shan等[70]发现提高溶解性有机氮浓度后菲降解效率达到了53.8%~97.2%, 说明溶解性无机氮可能会影响根际微生物和植物根的活性。

　　5 展望

　　(1) 利用多种新技术 (双光子激光共聚焦扫描显微技术、同位素示踪法和定年技术) 来研究红树林有机污染物的来源和污染历史。针对现有其他污染物数据较少的情况, 加强研究, 建立世界范围内红树林有机污染基础数据库;明确塑料对于红树林中典型有机污染物来源的贡献, 以及其在红树林沉积物、水相及红树植物间的迁移转化过程。

　　(2) 结合显微及同步荧光光谱技术, 原位开展有机污染物在红树植物体内的积累和转运等相关研究, 探究红树林非生物物质对于有机污染物生物有效性的影响。同时应用蛋白组学法、微阵列法, 考察非典型有机污染物对红树植物过氧化和抗氧化防御系统功能影响的研究, 及其对红树林生物基因库的影响;探究红树植物在有机污染物和其它污染复合胁迫下的抗性和耐性的变化, 评估有机污染物对红树林顶级捕食者的潜在毒性影响。

　　(3) 建立有机污染物浓度与生态效应的量化关系, 利用AQUATOX模型模拟红树林中优势物种季节生长曲线, 确定最大无影响效应浓度, 评估有机污染物的直接毒性效应和间接生态效应。采用结构功能指标法、生态系统失调综合症诊断法等来综合评估复合有机污染对红树林生物多样性、抗干扰能力和恢复能力及生态系统健康程度。

　　(4) 加强红树林湿地微生物多样性的研究。改进目前的微生物培养方法, 突破对活性微生物鉴别的局限性, 采用基因组文库技术, 寻找红树林中典型有机污染物降解菌及其活性物质;同时加强实验室研究, 探究根际微生物和植物间的相互作用机理;采用荧光原位杂交 (FISH) 以及稳定同位素等技术, 探讨微生物分解有机污染物的途径以及影响根际微生物降解有机污染物效率的因素。

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