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影响微生物入侵的因素研究综述

来源:生态学杂志 作者:马超;庄睿花;王时聪;
发布于:2020-02-12 共12796字
  摘要:探明生物入侵的影响因素能够有效防治生物入侵,减少其对生态系统的破坏,但现有的入侵研究主要集中于动植物入侵,对微生物入侵关注较少。本文综述了外来微生物自身属性、入侵地生物和非生物状况以及外来种和土着种之间差异等对微生物入侵的影响,比较了微生物入侵与动植物入侵、微生物定殖之间的差别,提出了今后需要进一步加强的研究内容。外来微生物入侵受其自身种系、形态、大小等特性,入侵地生物多样性、天敌、有效资源等生物或非生物因子,以及外来-本地种谱系距离、生态位差异、相对适应性差异等三方面因素共同影响,但不同因素之间的关联度、交互性及相对贡献仍不清楚。外来微生物入侵过程与动植物入侵过程、微生物定殖过程有诸多类似之处,但同时也存在不少差异。今后,需加强研究外来微生物独特性状(如:持留状态和群体感应等)对其入侵影响,关注微生物进入新环境的存活数量、扩散范围和影响程度,加强利用定殖研究中常用的微生物作为入侵物种验证经典入侵理论,以及注重观察全球变化下外来微生物的入侵趋势和区分微生物在不同入侵阶段的主要影响因素。
 
  关键词:外来种入侵性; 生物和非生物因子; 外来-土着种差异;
 
  Research progress on factors affecting microbial invasion
 
  MA Chao ZHUANG Rui-hua WANG Shi-cong YANG Xin-run CHAI Ru-shan WANG Qing-yun YE Xin-xin ZHANG Zhen GAO Hong-jian
 
  Anhui Province Key Laboratory of Farmland Ecological Conservation and Pollution Prevention,School of Resources and Environment,Anhui Agricultural University
 
  Abstract:Identification of factors that affect biological invasion can provide valuable insights into the management and control of invasive species. Most of previous studies focused on the invasion of plants and animals,with the microbial invasion remaining poorly documented. Here,we reviewed the effects of traits of invasive microorganisms,abiotic and biotic characteristics of invaded habitats,and the alien-native species difference on microbial invasion. We compared the main differences between microbial invasion and that of animals and plants,and between microbial invasion and microbial colonization,and proposed several issues that should be further strengthened in microbial invasion research. Microbial invasion was affected by the invader traits( i.e. phylogeny,form,size,etc.),characteristics of invaded ecosystem( i.e. biodiversity,predator pressure,concentration and composition of available resource,etc.),and alien-native species relationship( phylogenetic distance,niche difference,fitness difference) simultaneously.However,the correlation,interaction of those three factors and their relative contribution on the microbial invasion are still unclear. Microbial invasion had several similarities with animals and plants invasion/microbial colonization,but with many differences among them. Future studies on microbial invasion should focus on:( 1) exploring the effects of unique traits of microbial invader( i. e. persistence and quorum sensing) on invasion;( 2) determining the survivor quantity,spread extent and impact degree of microorganisms in invaded ecosystems;( 3) verifying the classical invasion hypothesis/theory through experiment of microbial invasion using the methods in microbial colonization study;( 4) clarifying the tendency of microbial invasion under global change;( 5) distinguishing the key factors regulating invasive microorganisms in different invasive stages.
 
  外来生物入侵造成的生物多样下降、生态系统崩溃以及生态系统功能丧失等,给全球的经济和社会发展造成巨大威胁(Sala et al.,2000;万方浩等,2002;Vil1 et al.,2009)。但并非所有的外来物种都能形成入侵,一种入侵者也不可能在所有的引入地都能入侵成功(Rejmnek et al.,1996)。因而探究影响外来物种入侵的关键因素自然成为入侵生态学研究的热点(徐承远等,2016)。前期学者们误以为微生物在自然界中的分布规律遵循“Everything is everywhere,but the environment selects”(Martiny et al.,2006),以及缺乏精准的微生物追踪监测技术(Wyatt et al.,2002;Desprez-Loustau et al.,2007),导致现有入侵影响因素的研究多是关于动植物的,很少涉及微生物。微生物入侵发生的尺度与动植物入侵的几乎完全不同,而入侵成功的决定因素通常也会因研究尺度的差异而不同(Ricciardi et al.,2007),所以伴随着分子生物学技术的快速发展,学者们开始围绕微生物入侵影响因素进行了大量研究(Litchman,2010;Mallon et al.,2015)。在这样的背景下,系统总结当前微生物入侵影响因素研究进展,将有助于解决当前有关生物入侵机制的争论,丰富入侵生态学理论,明确今后微生物入侵影响因素研究的重点方向。本文首先综述了微生物入侵影响因素研究的最新进展,随后比较了微生物入侵研究与动植物入侵研究、微生物定殖研究之间的异同,最后对今后微生物入侵研究的方向进行了展望。
 
  1 微生物入侵影响因素研究进展
 
  1.1 外来微生物入侵能力对微生物入侵的影响
 
  基于早前入侵微生物分布的调查结果分析,入侵生态学家发现外来微生物的扩散能力会对其入侵产生明显的影响(Schwartz et al.,2006;Litchman,2010,图1)。Schwartz等(2006)指出与扩散能力密切联系的子实体开放程度是导致外来真菌入侵能力变化的重要因子。近年来,Acosta等(2015)通过调控试验定量研究了繁殖体数量对外来金藻(Prymnesium parvum)在自然淡水系统中入侵潜力的影响,发现接种量为64和640 cells·m L-1时金藻均无法入侵成功,只有当接种量达到6400 cells·m L-1后金藻才能形成入侵。值得注意的是,微生物的扩散途径除了上述提到的被动方式外,还有主动的方式(如鞭毛运动),这也可能会对其入侵产生影响(Yawata et al.,2014)。
 
  研究还发现,外来微生物的形态、大小和生长速度等生理生化特性也会对其入侵产生显着的影响(Litchman,2010,图1)。通过比较不同大小、生长速率和最大环境容纳量对原生动物入侵潜力的影响,Mchler等(2012)指出,外来微生物种属形态与其入侵潜力显着相关。Mata等(2013)的试验进一步探究了生长速率和竞争能力对外来微生物入侵的影响,并指出外来原生动物的生长/竞争特性和入侵潜力关系会随系统资源含量变化而变化。Ma等(2015)发现,外来细菌对环境中有效资源的利用能力也是决定其在土壤中能否成功入侵的关键因子。然而,当前关于微生物一些特有的属性,如:持留状态(指细菌在不良生长环境中而形成的代谢低落状态,Balaban et al.,2004)和群体感应(指微生物由于群体密度的增加,导致其生理和生化特性显示出少量菌体或单个菌体所不具备的特征,Miller et al.,2001),对入侵影响的研究仍然鲜见报道。
 
 
  图1 外来微生物入侵主要影响因素及其相互作用   
 
  Fig.1Key factors influencing the invasion probability of alien microorganisms and their interactions
 
  外来微生物的入侵能力还会受其种系的影响(图1)。从物种水平看,病毒的入侵性显着高于细菌和真菌,可能是因为病毒的扩散潜力要显着高于细菌和真菌(Breitbart et al.,2005)。与物种水平不同,基因水平的差异对外来微生物入侵影响尚未明确,一些基因的存在与否会显着影响入侵微生物的入侵能力,而另一些的却不会产生显着影响(Stevens et al.,2011;Xing et al.,2019)。例如,Stevens等(2011)认为,切除PGI-1基因岛菌株KZR-5与其余供试茄克劳尔氏菌株相比并没有显着影响其对番茄的侵染能力;但Xing等(2019)却指出,致病性基因的存在会显着降低外来大肠杆菌在新栖息地的存活率。
 
  1.2 被入侵地的生物和非生物因子对微生物入侵的影响
 
  大量研究报道,新栖息地有效资源数量与外来微生物入侵呈显着正相关(图1)。Liu等(2012)发现,外来荧光假单胞杆菌(Pseudomonas fluorescens)在土壤中的入侵潜力与土壤可溶性有机碳含量呈显着正相关,加热干扰可通过提升土壤有机碳的有效性而促进外来菌的入侵;Li等(2012)证实了被入侵地资源波动会促进外来海藻和原生动物的建立和扩散;Ma等(2012)发现,外来大肠杆菌(Escherichia coli)在土壤中的存活量与土壤总氮和可溶性有机碳含量关系密切。同时,一些研究者还指出,新栖息地资源的组成(质量)也会对外来微生物的入侵产生影响。例如,Yang等(2019)通过微系统试验探索了资源化学计量特性对外来青枯病入侵的影响,并指出添加资源的C/P越大,外来种入侵时所遭遇的土着群落阻抗作用越强。除了资源的含量和质量外,酸碱度和电导率等非生物因子对外来微生物在新栖息地入侵成功率的影响也常有报道(Ma et al.,2012;Xing et al.,2019)。
 
  被入侵地生物因子对外来微生物入侵的影响通常由生物多样性-群落可入侵性关系表征(van Elsas et al.,2007;Mata et al.,2013;Yang et al.,2017;Xing et al.,2019,图1)。前人不但关注了土着群落物种多样性对外来微生物入侵的影响(van Elsas et al.,2012),而且还对土着群落的基因多样性、功能多样性(Jousset et al.,2011;Eisenhauer et al.,2013)和系统发育多样性(Tan et al.,2015)等的作用做了研究。大多数研究结果显示,生物多样性与群落可入侵性之间呈负相关关系,即土着微生物多样性越高,外来微生物越难形成入侵。究其原因可能主要有以下几点:1)群落多样性高时土着微生物的营养网络结构(如:嵌套关系和连接关系等)更为复杂,系统的稳定性会更高(Wei et al.,2015);2)土着微生物多样性高的生态系统可供外来微生物利用的食物和空间等较少(van Elsas et al.,2012;Eisenhauer et al.,2013);3)土着微生物多样性越高,外来者进入后遭遇捕食者和寄生者的可能性会越大(Jousset et al.,2011)。然而,也有一些报道指出,土着微生物多样性与外来微生物入侵无关或正相关(Jiang et al.,2004)。这一方面是由于土着微生物状况对外来种入侵调控的相对贡献较小(Rivett et al.,2018);另一方面是因为土着和外来微生物一同受另一环境因子的控制,且受影响的方向一致(De Roy et al.,2013)。此外,试验进行时间长短差异也可能会导致多样性-可入侵性格局的变化(Mallon et al.,2015)。
 
  本地生物还可以通过捕食、拮抗和寄生等生物相互作用对外来微生物的行为进行调控(马超等,2018;Piewngam et al.,2018;Li et al.,2019,图1)。其中,关于捕食作用影响外来微生物入侵的研究结果尚无定论。一些研究者发现,外来病原菌接入土壤后的存活量与土壤中初始鞭毛虫和变形虫等数量呈反比(马超等,2018),而另一些学者却观察到,捕食者存在与否对外来粘质沙雷氏菌(Serratia marcescens)的存活状况无显着影响(Jiang et al.,2010)。拮抗物质的存在会提高外来种入侵时所遭受的阻抗作用,进而降低其入侵成功率(Jousset et al.,2011;He et al.,2014;Piewngam et al.,2018)。这是因为拮抗物质即可以像毒药一样直接灭杀外来微生物,还可以通过阻断微生物群体感应作用而对其产生抑制。寄生作用对外来微生物入侵影响的研究多利用噬菌体进行,噬菌体可通过提高外来种对本地环境中拮抗物质的敏感性,抑制外来微生物入侵(Wang et al.,2017)。
 
  1.3 外来微生物和土着微生物之间差异对微生物入侵的影响
 
  近年来,有关外来微生物入侵状况与外来-本地种差异(如:亲缘、谱系、生态位和相对适应性等)之间关系的研究颇受关注(图1)。其中,亲缘关系是指生物类群在系统发生上所显示的某种血缘关系;谱系距离是指生物类群在系统发育树上位置的远近,与亲缘关系呈反比;生态位差异是指生物类群在生态系统中时间空间上所占据位置的差别;相对适应性差异是指生物类群对特定环境及其中物种的适应性上的不同(Darwin,1859;Strauss et al.,2006;MacDougall et al.,2009)。Darwin(1859)就探究过外来物种和本地物种亲缘关系与其成功归化之间的关系,并指出外来-本地种之间的亲缘关系会对生物入侵产生显着影响(图1)。Jiang等(2010)首次通过控制试验的方式证实了外来菌的入侵成功率会随其与本地群落之间谱系距离的增加而提高,Peay等(2012)使用真菌进行上述关系研究时得出类似结果。然而,Venail等(2014)却指出,绿藻的入侵潜力与其和本地群落的谱系距离无关。新近研究指出,谱系距离只有在能够代表物种间生态位差异或相对适应性差异等时才能有效预测外来种的入侵(Tan et al.,2015;Ma et al.,2016;Li et al.,2019)。其中,谱系距离和生态位差异保持一致时,将主要影响外来种入侵前期的成功率;而和相对适应性差异保持一致时,将主要调控外来种入侵后对土着群落的危害程度(Li et al.,2019)。
 
  研究者们对微生物入侵各影响因素间的交互作用,以及不同因素在入侵各过程的相对贡献也进行了探究(图1)。例如,Acosta等(2015)在研究金藻(Prymnesium parvum)入侵的影响因素时,除了调控入侵金藻的繁殖体数量,还对被入侵系统的资源水平和多样性进行了调控。Eisenhauer等(2013)曾尝试区分入侵地资源状况和群落特性(如多样性)在外来荧光假单胞菌(Pseudomonas fluorescens)入侵过程中的相对重要性。由于全球变化能通过改变物种的分布和水陆生态系统资源的流动性,对生物入侵过程产生影响(陈兵等,2003;Bradley et al.,2010)。因此,微生物入侵必然也会对全球变化(如:CO2浓度和温度变化等)有强烈的响应。Walther等(2009)指出,全球变化对于微生物入侵影响的程度可能与对动植物入侵的影响一致。但由于大尺度(区域和全球)下微生物入侵研究还比较缺乏,上述论断还有待进一步研究验证。
 
  2 微生物入侵影响因素研究的特点
 
  2.1 微生物入侵与动植物入侵研究的异同
 
  微生物入侵研究和动植物入侵研究同在入侵生态学理论框架之下,二者有许多相似之处。首先,二者的目标一致———探明生物入侵的过程和机制,实现入侵的预防、治理和入侵地生态系统功能的恢复(Mack,2000;黄红娟等,2004;Litchman,2010)。其次,微生物入侵的定义、阶段划分与动植物入侵的类似(Lockwood,2013;Mallon et al.,2015)。再者,微生物入侵和动植物入侵的一些研究成果可共享。即便物种类别不同,但相同尺度下的生态学现象由类似过程驱动的现象相当普遍(Martiny et al.,2006;Horner-Devine et al.,2007)。例如,现有入侵研究报道中关于种属特性对入侵影响的结果在微生物和大型生物间便相当一致,都是那些通过繁殖大量后代,以数量来博取生存概率的r策略生物类群更容易形成入侵(Facon et al.,2006)。
 
  微生物(特别是原核微生物)在形态、生理和遗传等方面与动植物迥异,使得微生物入侵又有许多独特之处。第一,微生物个体小、扩散能力强等特性引起的特点。一般而言,扩散能力强的物种会因入侵风险大而备受关注,而扩散能力弱的物种则少受重视(Neubert et al.,2000)。但对于微生物而言,扩散能力强的物种却很容易因已经在全球范围广泛形成入侵、很难再次观察到其入侵的现象而被忽视。第二,微生物生长繁殖快、代时短等特性引起的特点。一方面,在利用控制试验进行微生物入侵研究时,可以设置较短的试验周期。例如,Jousset等(2011)研究土着群落基因型多样性与荧光假单胞菌入侵潜力关系时,试验总共只进行了36 h,但此时该菌的繁殖代数已达到30代;另一方面,需注意因入侵种繁殖传代快、资源消耗剧烈而引起的试验系统迅速崩溃。第三,微生物群体感应、耐极端环境等特性引起的特点。这会引起某影响因素对微生物入侵和大型生物入侵的驱动机制可能完全不同。例如,Taylor等(2005)指出,阿利效应是动植物入侵时殖体压力影响入侵的重要机制,但Nadell等(2011)却认为,群体感应才是高繁殖体数量细菌拥有强入侵力的主要原因。类似地,一些芽孢杆菌可以跨洋过海形成入侵,并不是因为其扩散优势,而是由于其在传播过程中可保持较高活性和耐受性(Nicholson et al.,2000)。第四,微生物不易观测、数量庞大、种类繁杂等特性引起的特点———学科交叉的现象在微生物入侵研究中较为普遍(Litchman,2010)。
 
  2.2 微生物入侵和微生物定殖研究的异同
 
  微生物定殖研究和微生物入侵研究有许多相似之处(van Elsas et al.,2007,2012),而且前人关于定殖的影响因素研究有大量积累(West et al.,1985;van Elsas et al.,2007;van Veen et al.,2007)。深入分析两者的异同或可将定殖研究成果有效整合到入侵研究上,丰富微生物入侵机制研究成果。但在具体借鉴时,需注意以下几点:第一,定殖研究的生态系统与入侵研究的存在差别,入侵研究关注的主要是自然生态系统,而定殖研究大多是在农业生态系统中开展的。例如,Franz等(2005)关于土壤管理措施对致病性大肠杆菌定殖影响的研究是在生菜叶片上进行的。第二,定殖研究一般只关注外来微生物释放到新环境中的存活过程,而入侵研究还关注外来种建立前的引入以及存活后的扩散、危害过程(Mallon et al.,2015)。事实上,外来微生物释放到一个自然生态系统后的定殖过程和入侵的建立过程在本质上相同。例如,van Elsas等(2007)的定殖研究和van Elsas等(2012)的入侵研究几近相同。定殖研究对扩散和危害关注较少主要是因为受到研究手段的限制。近年来,随着分子生物学发展,有关于微生物定殖后引起的土着群落变化研究报道开始积累,可以为入侵研究定殖后的扩散、侵入过程的研究提供帮助(姚志远,2015)。第三,入侵研究会关注物种进化、干扰和尺度等对微生物入侵结果的影响(Fridley et al.,2007;Gillis et al.,2010),注重对不同的影响因素进行综合研究,区分各自的重要性,而定殖研究却多是围绕单一影响因子开展研究(van Elsas et al.,2007)。
 
  3 展望
 
  微生物入侵对生态系统的结构和功能影响巨大,同时严重威胁经济增长和社会发展。然而,与动植物入侵研究相比,微生物入侵研究还属于起步阶段。通过前文的总结和比较,笔者认为今后关于微生物入侵研究应聚焦以下几项内容:(1)微生物特有性状对外来种入侵的影响。当前关于微生物入侵者自身特征与其入侵性关系研究,大多数只是分析形态、生长速率、资源获取能力等与动植物类似的性状,而少有涉及微生物特有的性状,比如持留状态和群体感应等。(2)使用微生物作为外来者进行入侵试验研究验证传统的入侵或群落生态学理论。入侵现象早已被认为是研究群落生态学问题的理想模型,微生物入侵试验还具备操控简便、周期短、特异性强以及可与地下生态过程关联等特点,因而能更好地为解决生物入侵假说的争议,为完善群落生态理论做出贡献。(3)采用定殖研究中使用过的微生物作为入侵研究的模式种。外来微生物引入自然生态系统(如:土壤)后的定殖过程,在本质上与入侵时的建立过程无异,通过使用定殖研究中已弄清性状的微生物进行入侵研究,有助于整合定殖研究的成果。(4)关注全球变化下微生物入侵的动态。全球变化一方面会导致当前微生物分布格局发生变化而直接影响微生物入侵;另一方面还可以通过改变被入侵地生物和非生物因素(如有效资源含量),而间接地对微生物入侵产生影响。(5)区分外来微生物不同入侵阶段存活和发展的主要影响因素。动植物入侵研究已然明确外来种在不同阶段的入侵机制显着不同。探明微生物入侵在引入、建立、扩散和危害等阶段的关键调控因素可更加有效地防控外来微生物。
 
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作者单位:农田生态保育与污染防控安徽省重点实验室安徽农业大学资源与环境学院
原文出处:马超,庄睿花,王时聪,杨欣润,柴如山,王擎运,叶新新,张震,郜红建.微生物入侵影响因素研究进展[J].生态学杂志,2019,38(10):3195-3201.
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