勇斧螳各个龄期的形态特征及生物学习性

　　摘    要：　勇斧螳Hierodula membranacea(Burmeister)是一种重要的资源昆虫，具有生防价值、观赏价值和药用价值。为了充分开发和利用勇斧螳资源，对其进行室内饲养和生物学研究。结果表明：勇斧螳的发育历期随着龄期的增加而逐渐增长，其中雌成虫阶段发育历期最长，最长需要98 d,雄虫最长需要72 d; 3龄若虫存活率最低，为83.33%,7龄若虫和成虫的成活率分别为97.5%和97.44%,第4～6龄若虫存活率最高，为100.00%,此外，本文介绍了勇斧螳各个龄期的形态特征及生物学习性。

　　关键词：　勇斧螳; 发育历期; 形态学; 生物学习性; 存活率;

　　Abstract：　Hierodula membranacea(Burmeister) is an important resource insect, with biocontrol, ornamental and medicinal values. In order to fully utilize its resources, this study conducted indoor rearing and observation of H.membranacea. The results showed that the developmental duration of each age of H.membranacea gradually increased with the increase of age, and the female adult had the longest development duration of 98 days, and 72 days for the male. Survival rate of the 3 rd-instar nymph was 83.33%, and that of the 4 th-6 th instar nymph was 100.00%, followed by the 7 th instar nymph(97.5%) and adult(97.44%). In addition, the morphology and biological characteristics of each age was also introduced.

　　Keyword：　Hierodula membranacea; development duration; morphology; biological characteristics; survival rate;

　　勇斧螳Hierodula membranacea (Burmeister)隶属于螳螂目Mantodea, 螳科Mantidae, 螳亚科Mantinae, 斧螳属Hierodula,该属全世界共记录110余种[1],我国共记录10种，全国各地均有分布[2]。勇斧螳所产卵鞘为黑螵蛸[3],是一种重要的中药材，服用时除去杂质，蒸透，干燥，磨碎，可治疗遗精、遗尿、尿频、小便白浊等疾病，还有补肾助阳等功效[4]。勇斧螳整体为翡翠色，耐饥饿力强，被多数螳螂爱好者作为观赏昆虫收藏；其成虫和若虫皆为捕食性，可作为天敌昆虫进行生物防治[5]。综上，勇斧螳是集药用、观赏及天敌昆虫为一体的重要资源昆虫。目前，国内作为资源昆虫开发的螳螂主要有广斧螳Hierodula patellifera (Serville)[6,7]、中华大刀螳Tenodera aridifolia (Sinensis)[8]和小刀螳Statilia maculata (Thunberg)[9]等，而勇斧螳作为黑螵蛸基原昆虫，其室内生物学习性的观察研究却鲜有报道，影响了勇斧螳的进一步开发和利用；国外关于勇斧螳的研究主要集中在解剖学、生态学，如Kerry 等对勇斧螳腹部肌肉组织、神经和呼吸系统进行了研究[10];Yager对勇斧螳各龄期的听觉系统进行了观察[11];Balakrishnan等对勇斧螳进行了生态方面的研究，野外调查了勇斧螳产卵的位置并记录其捕食习性[12];而关于室内生物学习性的研究较少。此外，东突厥蟑螂Blatta lateralis (Walker)(俗名樱桃红蟑螂)属于卫生害虫[13],是某些龄期螳螂的最适捕食对象，用其喂食螳螂，有利于对害虫的防治和拓展利用。本研究对勇斧螳进行了单头单独室内人工饲养，并首次记录了勇斧螳在室内饲养条件下的发育历期、生物学特性及生长发育情况，并对各龄期勇斧螳进行形态学描述，以期为黑螵蛸基原昆虫各龄期形态学鉴定提供依据，为更好地利用和开发勇斧螳提供理论依据。
 

　　1 、材料与方法

　　1.1 、材料

　　供试虫源：勇斧螳卵块2019年3月2日采集于贵州省安龙县仙鹤坪自然保护区(105.60°E,24.98°N);果蝇通过香蕉培养基及玉米培养基饲养，用来饲养勇斧螳1～3龄若虫，网络购买东突厥蟑螂饲养于贵州大学昆虫研究所，用于3龄以后的勇斧螳若虫及成虫的饲养；勇斧螳饲养条件均为温度(26±1)℃、光周期L//D=14 h//10 h, 相对湿度为(85±1)%。

　　主要仪器：人工气候箱(宁波江南仪器厂，380A),佳能照相机(Canon EOS 70D),Leica MZ125体视显微镜，1型饲养杯(上底直径=30 mm, 下底直径=36 mm, 杯高=33 mm),2型饲养杯(上底直径=40 mm, 下底直径=65 mm, 杯高=670 mm),饲养瓶(上底直径=100 mm, 下底直径=100 mm, 瓶高=150 mm),饲养笼(长=260 mm, 宽=150 mm, 高=150 mm)。1型饲养杯、2型饲养杯及饲养瓶分别由酱料杯、一次性杯子和罐头瓶改装而来。以酱料杯为例，为便于勇斧螳攀爬和增加蜕皮成功率，酱料杯上底铺满医用胶布，四周铺满约2/3的医用胶布，用大头针扎一些孔洞。饲养杯和饲养瓶利用紫外线杀菌灯光照射24 h后备用。

　　1.2、 方法

　　1.2.1 、试验方法

　　将野外采集的勇斧螳卵鞘，用3号昆虫针固定并悬挂于饲养瓶内，置于人工气候箱孵化。螳螂具有自相残杀的习性，因此需将孵化出的1龄若虫立即移至1型饲养杯中单头饲养，并用记号笔对每一头螳螂进行编号；饲养至3龄若虫以后再将其转移至2型饲养杯中饲养；饲养至6龄若虫再次转移至饲养瓶中饲养直至成虫。整个饲养过程皆在人工气候箱内进行，1龄～3龄若虫喂食果蝇，3龄若虫以后喂食东突厥蟑螂；每2 d喂食1次，每天早晚清理杯中和饲养瓶中螳螂粪便及食物残渣，保持饲养环境干净无污染。

　　1.2.2 、勇斧螳生活史观察

　　饲养过程中每天早晚各观察1次勇斧螳孵化情况。记录孵化、蜕皮、交配、产卵及死亡时间。

　　1.2.3、 形态学观察

　　使用佳能相机对勇斧螳若虫、成虫进行图像资料采集，借助体视显微镜观察并描述形态特征。使用三圈牌数显游标卡尺(0～200 mm)测量各龄期勇斧螳头壳宽(含复眼)、体长、前胸背板。同时用数码相机记录其交配习性。

　　1.2.4、 数据的统计

　　试验数据采用Microsoft 2003进行统计，采用SPSS 25软件进行数据处理，并绘图。

　　2 、结果与分析

　　2.1 、勇斧螳的生活史

　　在该试验条件下，勇斧螳一生经历卵、若虫和成虫3个阶段，若虫7龄；勇斧螳的发育历期为：1龄9～12 d, 2龄10～22 d, 3龄9～18 d, 4龄9～21 d, 5龄12～26 d, 6龄9～20 d, 7龄9～25 d。雌成虫寿命70～98 d, 雄成虫寿命为35～72 d(表1)。

　　2.2、 勇斧螳各龄期形态学

　　1龄若虫：刚从卵鞘孵出的1龄勇斧螳嫩黄色，状如蛆形，一段时间后爬出卵鞘，四肢及触角逐渐展开，1龄勇斧螳异常活跃，孵出不久从罐头瓶底部爬到顶部聚集，个体间会彼此叠在一起；一段时间之后勇斧螳整体变为砖红色，复眼墨绿色；后足股节和胫节连接处砖红色，后足跗节黑色，且黑色区域长于中足(图1a, 1i)。头壳宽2.05～2.36 mm, 前胸背板长2.08～3.67 mm, 体长8.01～10.83 mm(表1)。

　　图1 勇斧螳各龄期形态特征

　　Fig.1 Morphology of Hierodula membranacea at different life stages

　　表1 勇斧螳不同虫态发育历期和形态学计量值

　　2龄若虫：前胸背板黑褐色，边缘黄绿色，勇斧螳背部由砖红色逐渐变为绿色，红绿相间(图1b, 1j),头壳宽2.62～3.16 mm, 前胸背板长3.54～4.75 mm, 体长12.32～14.50 mm(表1)。

　　3龄若虫：腹部背面每一节中间砖红色，整体绿色，雌雄二型现象逐渐明显，雌性个体腹部宽于雄性 (图1c, 1k),3龄头壳宽3.23～3.65 mm, 前胸背板长5.04～6.46 mm, 体长15.29～19.69 mm(表1)。

　　4龄若虫：背部略微可见砖红色，虫体绿色加深为翠绿色，长出翅芽，翅芽边缘嫩黄色，靠近虫体部分为绿色，前胸背板砖红色区域逐渐变成一条砖红色细线，长度不到达前胸背板的两端，中胸(不达端部)到腹部(不达端部)有一条不明显的黑红色细线(图1d, 1l),头壳宽3.84～4.35 mm, 前胸背板长6.20～7.97 mm, 体长19.06～22.81 mm(表1)。

　　5龄若虫：背部黑色条纹从中胸(不达端部)到腹部(不达端部)逐渐变细，翅芽逐渐增大，身体整体绿色(图1e, 1m),头壳宽4.52～5.41 mm, 前胸背板长8.44～10.11 mm, 体长23.48～29.43 mm(表1)。

　　6龄若虫：前胸背板脊线可见，后足基节淡红色，各足跗节砖红色，捕捉足红黑色(图1f, 1n),头壳宽5.40～6.58 mm, 前胸背板长11.11～13.90 mm, 体长30.95～37.26 mm(表1)。

　　7龄若虫：翅芽边缘黄色呈弯月型(图1g, 1o),头壳宽6.06～8.10 mm, 前胸背板长12.92～19.34 mm, 体长38.31～53.18 mm(表1)。

　　成虫：头三角形，1对复眼，卵圆形，3个小单眼，呈三角形排列；刚蜕皮时，翅基部平直，颜色绿色，其余部分皱缩，质地较柔软，嫩黄色，翅顶端绿色加深，2～4 h后翅变为绿色，舒展，覆盖整个腹部并长于腹部，雄性勇斧螳前翅及后翅透明度远超雌性，透明可见其腹部；雌雄个体差异大，雌性腹部显着宽于雄性，雌成虫前胸背板长21.11～24.76 mm(图1h),明显大于雄虫的前胸背板长(19.35～21.15 mm)(图1g)。螳螂雄雌成虫体长相差无几，雄螳螂瘦长，雌螳螂粗壮，雌雄成虫头壳宽见表1。

　　2.3、 不同龄期勇斧螳的存活率

　　本试验条件下，勇斧螳卵鞘孵出305头若虫，解剖孵化后的卵鞘未发现未孵卵粒。本试验选取较为活跃的52头若虫进行饲养和观察，最终羽化为雌、雄性成虫共39头，雌雄比为26∶13;若虫阶段3龄若虫存活率最低，仅为83.33%,1和2龄存活率分别为96.15%和96.00%,4～6龄的存活率皆为100%,7龄若虫存活率下降为97.50%,低龄若虫存活率低于高龄若虫，但变化幅度不大(表2)。

　　表2 勇斧螳不同龄期存活率

　　雌雄虫蜕皮羽化15 d后开始交配。交配之前分别喂食雌雄虫足量的东突厥蟑螂。刚开始雄虫发现雌虫并试探着接近雌虫，雌虫用前足钳住雄虫，雄虫挣脱后立即移至笼子一侧静止不动，伺机再次试探雌虫，并飞到雌虫背部(图2a),用前足抱住雌虫中胸，中足放在腹部接近中胸处，后足抓住饲养笼纱布，雌虫稳定静止不动之后，雄虫多次将生殖器弯曲试探并调整位置，雄虫头部在雌虫约1/2前胸背板处(图2b),雄虫外生殖器向左弯曲倾斜插入雌虫生殖器(图2c)内进行交配。交配结束后，雄虫拔出生殖器(如图2c),在雌虫背部停歇片刻飞离雌虫，停在笼子底部。从雄虫飞到雌虫身上到交配结束离开雌虫，耗时14 h 29 min, 与崔发良等记载的广斧螳Hierodula patellifera (Serville)平均交配时长为5 h[14],徐康等记载的云眼斑螳Crebroter nebulosa (Zheng)的交配时长仅为4 h[15]相比较，勇斧螳属于交配时间较长的种类。

　　图2 勇斧螳成虫的交配习性

　　Fig.2 Mating behavior of Hierodula membranacea adults

　　3 、结论与讨论

　　3.1、 勇斧螳发育历期和存活率

　　本试验在勇斧螳孵化以后单头饲养，根据其生长发育情况设计不同大小的饲养罐，利于勇斧螳捕食猎物，节约其搜寻猎物时间，有助于勇斧螳的生长发育。在室内饲养条件下，勇斧螳成功完成1个世代，在饲养至成虫的39头勇斧螳中，其若虫均为7个龄期，王玉洁等记载同为斧螳属的广斧螳在海南地区有9～10个龄期，在广西、河南、山东等地的则为6～9个龄期，造成这种差异的原因可能是不同地区不同条件不同螳螂的生活史存在差异[6]。勇斧螳从孵化到成为成虫最低98 d, 最高115 d。1～3龄容易死亡，且3龄时的死亡率最高。7龄若虫或者成虫死亡的部分原因是末龄若虫个体较大，蜕皮时没有完好地挂在饲养瓶所致，蟑螂为杂食性昆虫[16],掉落后导致蜕皮畸形的勇虎螳容易被底下的蟑螂吃掉。葛德诚等筛选了人工饲养螳螂的4种饲料配方，在每种配方饲养10头螳螂的情况下存活率最高为70%[17];王英杰等在此基础上介绍了饲养螳螂的3种饲料配方[18],使得螳螂的饲料更提升一步。本试验发现，利用东突厥蟑螂饲养勇斧螳大大提升了其存活率，其中，3龄勇斧螳存活率最低，为83.33%,4～6龄存活率高达100%,该结果对螳螂的大规模饲养具有较高的参考价值。

　　3.2、 勇斧螳各龄期形态学

　　勇斧螳属于渐变态昆虫，经历卵、若虫和成虫3个时期。若虫与成虫形态相似，随着龄期的增加，体型变大[19],体色也明显变化，1龄若虫为砖红色，成虫则为翡翠色。这种低龄若虫与成虫之间较为明显的体色差异普遍存在，如原螳属Anaxarcha和齿螳属Odontomantis螳螂低龄若虫体色为黑色，其成虫则为绿色[20],这种变化与其长期生活的环境有关。成虫的体色也有差异，如薄翅螳Mantis religiosa (Linnaeus)成虫有绿色和棕色之分，生活在绿色草地的多为绿色，以灌木为其生境则棕色为主[21,22],勇斧螳成虫则无此差异。勇斧螳低龄若虫到成虫的体色变化是否是适应环境的一种体现，仍需进一步研究。

　　3.3、 勇斧螳的饲养

　　本试验发现在饲养过程中勇斧螳的发育历期长短与勇斧螳的取食量有关；若不采用适宜活虫喂养，勇斧螳很难饲养成功，即使这些饲料包含了所有螳螂必需的营养元素。饲养过程中发现勇斧螳对不活跃的蟑螂不感兴趣，且不会注意到死亡的蟑螂。勇斧螳取食雌蟑螂成虫时偶尔会发生吐黑水的现象，吐出的黑水黑色黏稠富有杂质，有异味，污染饲养罐，但未发现致其死亡；此中原因仍需更深入的研究。此外，蟑螂为杂食性，繁殖快，易于饲养[23],因此可以将其作为勇斧螳的饲料。勇斧螳喜欢捕捉活虫，尤其是运动中的活虫，其他昆虫如直翅目类的蝗虫、蟋蟀等也可作为勇斧螳的补充活虫饲料；饲料配方虽然营养齐全，但如何使勇斧螳充分取食静止中的饲料仍是有待解决的问题。

　　此外，在饲养过程应注意东突厥蟑螂对蜕皮中的勇斧螳的威胁，勇斧螳蜕皮时不食不动，蜕皮之后一段时间之内比较嫩弱，在勇斧螳蜕皮时尽量不投放东突厥蟑螂，以提高其存活率。及时清理饲养杯和饲养瓶的食物残渣和勇斧螳代谢物，保证饲养环境干净卫生，有利于缩短勇斧螳螂搜寻猎物时间和提高勇斧螳的存活率。在今后的研究中进一步加强对饲养场所和昆虫饲料的优化，增大规模化饲养和自动化饲养研究，充分开发勇斧螳的药用和生防价值。

　　3.4 、勇斧螳的自相残杀习性

　　勇斧螳交配时易发生雌性取食雄性现象。这种自相残杀习性在若虫期也能发生，尤其是食物缺乏的情况下。群体饲养即使食物充足也会发生自相残杀的现象。交配时吃掉雄性的雌性螳螂与没有吃掉雄性的雌性相比能够产下更大的卵鞘[24],吃掉雄性是雌螳螂适应环境的一种体现[25];勇斧螳的饲养也应注意雌性对雄性的威胁，交配之前喂食雌性勇斧螳足量的食物，则交配期间雌性不会取食雄性；另外雄性在交配前表现出的求偶行为也能降低被取食的可能，但却会受到雌性攻击，当雄性被雌性钳住时人为将其分开，可避免雄螳螂死亡。综上，了解勇斧螳自相残杀的生物学习性，有利于勇斧螳的室内饲养，提高其存活率，但是关于勇斧螳自相残杀行为背后的原因仍需更深层次的研究。

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