川金丝猴日常地面活动情况监测中红外相机的应用

　　摘要：川金丝猴（Rhinopithecus roxellana）属猴科（Cercopithecidae）疣猴亚科（Colobinae），但与疣猴亚科大多数物种的树栖习性不同，川金丝猴在生活史过程中展现出一定的地栖性。为了解该物种下地活动的节律、行为分布和性别-年龄组成，采用红外相机技术对四川省白水河国家级自然保护区内野生川金丝猴种群的地面活动进行了长期监测。2013-2018年共建立了70个红外相机监测位点，获得86次川金丝猴地面活动的独立捕捉，涉及243只个体。分析结果显示：（1）川金丝猴会在白昼的任何时间下地活动，11:00和19:00为一天中2个下地活动的高峰时段，而17:00为低谷期；（2）夏季川金丝猴下地活动较频繁，冬季则极少；（3）60%以上的个体都在地面进行移动行为，约30%的个体在休息，取食行为仅观察到2例；（4）地面活动个体的成年猴雌雄性比为1.21∶1,成年猴与未成年猴比为4.09∶1.本研究结果表明，移动是猴群地面活动的主要行为内容，并且下地倾向在性别和年龄间存在差异，支持了川金丝猴下地的主要目的是为了穿越林冠不连续区域的假说。

　　关键词：川金丝猴； 地栖性； 活动节律； 性别-年龄组成；

　　作者简介：  张龙（1988-），男，博士，讲师，主要从事保护生物学研究。E-mail:long.zhang@cwnu.edu.cn;   *王彬（1989-），男，博士，讲师，主要从事动物生态学研究。E-mail:wangbin513@outlook.com;

Ground Activities of the Sichuan Snub-nosed Monkey（Rhinopithecus roxellana） Revealed by Infrared-triggered Cameras

　　Abstract:The Sichuan snub-nosed monkey（Rhinopithecus roxellana） belongs to the subfamily Colobinae of family Cercopithecidae.Quite differing from the most species in the Colobinae that are typically arboreal,the Sichuan snub-nosed monkey is partly terrestrial.To understand their locomotion pattern,behaviors,sex and age compositions of the society and the differences in activities on the ground,a long-term field monitoring of project was conducted on the species found in Baishuihe National Nature Reserve by using infrared-triggered cameras.70 monitoring sites were established from 2013 to 2018,and 86 independent photo images or videos of 243 individuals were obtained.The analysis on the images shows that:（1） Monkeys descended to the ground any time in the day,but with two peaks around 11:00 am and 19:00 pm,respectively.They,however,were less likely to get to the ground around 17:00 pm;（2） They were more frequently found on the ground in summer,but less in winter;（3） More than 60% of the individuals were moving on the ground,and 30% were resting on the ground,with two feeding individuals;（4） The ratio of adult female to adult male found on the ground was 1.21:1,and that of adult to juvenile are 4.09:1.Thus,our study indicates that locomotion is the main ground behavior of the monkeys,and there exist remarkable variations among sexes and aged groups in terms of ground behavior patterns.The results support the hypothesis that the primary purpose of descending to the ground of the species is to cross forest-gaps while the canopy is discontinuous.

　　Keyword:Rhinopithecus roxellana; terrestriality; activity rhythm; sex-age composition;

　　川金丝猴（Rhinopithecus roxellana）属猴科（Cercopithecidae）疣猴亚科（Colobinae）仰鼻猴属（Rhinopithecus），是我国特有的国家Ⅰ级重点保护野生动物[1].早期观察认为，川金丝猴擅长攀爬和跳跃，与疣猴亚科的大部分物种一样属于典型的树栖灵长类动物[2,3].然而，形态学研究发现，川金丝猴的前后肢比例、性二型性、会阴染色等特征与疣猴亚科差异巨大，反而在一定程度上与猴亚科（Cercopithecinae）的地栖物种有趋同进化的趋势[4].对陕西秦岭和湖北神农架地区的习惯化猴群的观测研究也证实，地面活动的确是川金丝猴生活史中的重要组成部分：猴群每天有2.9%~15.3%的时间活动于地面，进行移动、取食和休息等多种行为，并且下地活动的时长和行为组成在性别-年龄间及季节间存在差异[5,6,7,8].目前，对于川金丝猴下地活动的原因还存在争议。有学者认为川金丝猴下地活动主要是为了跨越漫游路径上林冠不连续的林隙区域[7];另一种观点则认为下地是为了取食分布于地表的食物资源[5,8].

　　川金丝猴对人类活动非常敏感，对野生种群开展长时间的持续行为观察难度极大，以往对该物种地面活动的研究均以经过人工投食后的习惯化种群为观察对象[5,6,7,8].然而，观察者的存在和习惯化过程可能会改变灵长类动物的自然行为模式[9,10,11].因此，对完全野生状态下的川金丝猴种群地面行为进行研究，对于揭示该物种自然状态下的行为模式和策略具有重要意义。红外相机技术（infrared camera trapping technique）具有无需值守、工作时间长、对动物无干扰等特点[12],在珍稀濒危野生动物调查和监测中体现出一定优势[13,14],为灵长类动物野生种群的无干扰调查和监测提供了新的方法[15,16].本研究利用红外相机技术，对四川省白水河国家级自然保护区内的川金丝猴进行了长期监测，对其地面活动节律、行为占比和性别-年龄组成进行分析，以期从新的研究视角揭示川金丝猴地面活动的模式和节律。

　　1、研究方法

　　1.1 研究区域

　　白水河国家级自然保护区位于四川省彭州市北部（31°10′~31°29′N,103°41′~103°57′E），总面积301.5 km2,是以大熊猫（Ailuropoda melanoleuca）、川金丝猴、藏酋猴（Macaca thibetana）、绿尾虹雉（Lophophorus lhuysii）、羚牛（Budorcas taxicolor）、独叶草（Kingdonia uniflora）等珍稀濒危野生动、植物及其生态系统为主要保护对象的森林生态保护区。保护区地处龙门山褶皱带的中南段，是四川盆地向青藏高原过渡段的典型地貌地带，海拔落差悬殊，相对高差达3 333 m（1 481~4 814 m）。保护区属亚热带湿润气候，四季分明，降雨充沛，年均气温15.6℃，年均降水量为932.5 mm,无霜期约276 d.根据当地气候特点，将3-5月划分为春季，6-8月划分为夏季，9-11月划分为秋季，12月至次年2月划分为冬季。

　　1.2 红外相机布设

　　2013年5月至2018年7月，依据白水河保护区的地形和生境特征，按照随机取样原则，在8条固定巡护样线上建立了70个红外相机监测位点，相邻位点间距100~500 m.历年来，野外监测使用了Reconyx HC600、Bestguarder SG-880V、EREA-GLE Ere-E1、Loreda L710、Ltl Acorn Ltl6210、SL1008EU-1等多个品牌和型号的红外相机，将红外相机设置为每次触发拍摄1张照片和1段10 s的视频，触发间隔为30 s,灵敏度中。相机竖直安装于距地面50~80 cm高的树干上，镜头与地面大致平行，距离预计拍摄位置5~8 m,清空地面的杂草和灌木以降低误触频率。调查人员记录红外相机安装日期、GPS位点、植被类型等生境参数，每个季度沿样线更换电池和内存卡。

　　1.3 数据处理与分析

　　对所有红外相机监测数据进行鉴定和分类，收集所有拍摄到的川金丝猴的照片和视频，根据照片和视频内容识别并记录影像资料中川金丝猴数量、性别-年龄组、行为、所处位置（地面或树上）。依据川金丝猴的外部特征，将每一个体划分入4个不同的性别-年龄组：（1）成年雄猴，个体较大且强壮，背部毛发和颈部针毛均较长，面部宽大，嘴角有嘴角瘤；（2）成年雌猴，个体较成年雄性小，面部较窄，背毛没有成年雄性长，颈毛短，乳头明显，嘴角瘤较小或不明显；（3）青少年猴，个体较成年个体小，毛色较暗淡（呈现灰白或黄色），因第二性征不明显，很难在野外分清雌雄；（4）婴幼猴，个体较小，出生后毛色呈现灰黑色，逐渐变为灰白色，大多数时间在母亲怀抱或周围活动，野外不容易区分性别。观察行为包括6种类型：（1）取食，指采摘并食用树叶、芽、树衣等，或啃食树皮或地衣的行为；（2）休息，指猴子躺、趴、坐、站，四肢不动，低头闭目睡眠或仅头部转动进行观望；（3）移动，指连续的四肢运动和行走、跑、跳、攀爬等行为；（4）玩耍，指猴群中青年猴、婴幼猴间的追逐和打闹；（5）理毛，指两个以上个体互相梳理毛发或单独梳理自身毛发的动作；（6）其他行为，指交配、攻击、寻找等其他的行为[17]（图1）。

图1 红外相机拍摄到的川金丝猴地面活动示例

　　注：（a）：休息中的成年雄猴，（b）：成年雌猴携婴幼猴移动；（c）：玩耍中的青少年猴，（d）：移动中的繁殖小群

　　由于动物在相机监测视野内进行觅食、行走或休息时会持续地触发红外相机拍摄多张照片或视频，导致重复取样的行为观测偏差[18],因此把同一相机位点30 min之内多次拍摄到的川金丝猴照片视为一次独立捕捉，其余的剔除[19].分析保留下来的有效独立捕捉，计算川金丝猴地面活动中的性别-年龄组和不同行为的频次和比例。

　　同时，使用核密度估计法（kernel density estimation）对川金丝猴地面活动的日节律进行建模。核密度估计法认为红外相机监测的每一次独立捕捉都是相互独立的事件，是对一天特定时间间隔内物种被红外相机捕捉到的潜在概率分布的随机采样[20].假设一个物种在其活动的时间段内被相机拍摄的可能性是均等的，上述分布的概率密度函数即被认为是物种的活动节律[21].核密度估计法是一种用于估测随机变量概率密度函数的非参数分析法[22],在本研究中随机变量即川金丝猴地面活动的时刻。相关分析均在R 3.3.2[23]软件中完成，使用了包overlap[24].

　　2、结果

　　长达6年的野外监测中，共有42个监测位点拍摄到川金丝猴，共获得有效的川金丝猴独立捕捉95次，剔除其中川金丝猴未下树的9次，共有86次独立捕捉，涉及的243只个体进入后续分析。所有独立捕捉均发生在白昼，最早和最晚的拍摄时间分别为清晨5:29和傍晚20:18,没有拍摄到川金丝猴在夜间下地活动。基于核密度函数估计的日活动节律模型显示，川金丝猴在白昼的任何时间都可能下地活动，在正午之前的11:00左右是一天中下地活动的最高峰，之后活动逐渐减少，到下午约17:00达到低谷，然后在傍晚19:00左右又出现一个小高峰，夜间基本不下地活动（图2）。

图2 川金丝猴地面活动的日节律

　　从季节来看，川金丝猴地面活动多拍摄于夏季，有最高的独立捕捉数和个体数，其次为秋季和春季，冬季极少拍摄到川金丝猴下地活动（图3）。

　　在所拍摄到的243只川金丝猴中，观察到了除理毛行为之外的多种行为。移动行为发生频次最高，60%以上的个体都在地面上进行四足行走或奔跑；约30%的个体在地面趴、坐休息；玩耍行为发生频率较低，且主要是青少年猴在相互追逐游戏；取食行为仅记录到2次，均为成年雄性个体在地面摘取下垂的树枝，取食上面的叶片；监测中还发现了2次交配行为，涉及4只个体，归于其他行为之中（图4）。

图3 川金丝猴地面活动独立捕捉和个体数的季节分布

图4 川金丝猴地面活动个体的行为分布

　　在拍摄到的243只川金丝猴个体中，有9只个体因距离较远、图像模糊或背对相机等原因，无法识别其性别-年龄。在可识别年龄-性别的234只地面活动的川金丝猴中，80%以上为成年个体，其中成年雌猴拍摄频次最多，成年雄猴次之，青少年猴和婴幼猴数量较少（图5）。成年猴雌雄性比为1.21∶1,成年猴与未成年猴比为4.09∶1.

图5 川金丝猴地面活动个体的性别-年龄组成

　　3、讨论

　　川金丝猴生性机警，对人类活动敏感，以往的地栖性和空间利用研究均是基于对习惯化群体的观测[6,7,8].作为一种陷阱式的被动调查技术，红外相机技术在动物行为学研究中存在无法持续观察目标、难以完全统计种群数量和结构等局限性，但采用该技术监测川金丝猴野生种群的地面活动，能够最大程度地排除人类影响，规避观察者的出现影响个体行为[8,9]以及习惯化过程改变猴群自然空间利用模式的可能性[7,25].根据随机取样原则，大量布设红外相机并开展长期监测，有助于进一步了解川金丝猴在自然状态下的地面活动规律。

　　对于川金丝猴为何要下树到地面活动，张鹏等[7]认为是为了跨越猴群漫游路径上的林隙区域：一方面，当遭遇不连续的林冠，下地移动跨越林隙可能比在树上绕道通过要节省能量；另一方面，当森林稀疏时下地移动可以降低树上移动时的坠落受伤风险。而Li[8]提出，川金丝猴下地还可能是为了取食独活（Heracleum hemsleyanum），一种蛋白质含量高于大部分树种的树叶、树皮、嫩芽和地衣的草本植物。本研究的监测结果为第一种假说提供了支持证据。首先，本研究建立的地面活动节律模型显示，川金丝猴在白昼任何时刻都有可能下地活动，但在11:00左右和19:00左右为下地活动高峰期。川金丝猴两个取食高峰时段8:00~10:00和16:00~18:00[17,26]并不是其下地活动高峰期，在取食高峰时段较少观察到川金丝猴在地面活动（图2）。其次，从行为分布来看，移动是出现频次和比例最高的行为，相反，在长期红外相机监测中只观察到2例地面取食行为，比例不到总体的1%.因此，本研究结果更加支持川金丝猴从树上下到地面的主要目的是为了在地面移动以穿越林隙，而非取食草本植物。

　　川金丝猴在夏季频繁地在地面活动，而冬季则鲜有下树。这可能是因为川金丝猴的栖息地气候四季分明，在炎热的夏季川金丝猴更喜好在地面的荫凉处活动，躲避树冠层强烈的阳光；而冬季气温较低，林下植被枯萎，地表长时间被冰雪覆盖，下地活动不但会增加热量的损耗，而且会增加被天敌发现的风险，所以川金丝猴倾向于待在林冠。

　　由于红外相机的被动监测无法完整计数整个猴群的个体数和性别-年龄结构，本研究的监测结果只能反映活动于地面的川金丝猴个体的组成。四川省的川金丝猴种群中，成年雌雄性比通常为（3~3.84）∶1,而成年与未成年比在（0.72~0.86）∶1[27,28].本研究中，川金丝猴地面活动个体的成年雌雄性比为1.21∶1,成年与未成年之比为4.09∶1,分别远低于和高于完整猴群的性比和成幼比，表明下地活动个体的性别-年龄组成明显偏离了川金丝猴的整体种群结构。这一结果与以往的栖息地垂直空间利用时间比例的研究结果[6,7,8]一致，进一步支持成年雄猴会更频繁下地活动，而未成年的青少年猴和婴幼猴更倾向于留在树冠的结论。成年雄性更愿意在地面移动，可能是由于它们体型大，体重接近成年雌性的两倍[29],在树冠活动会有更高的坠落风险[7].相比成年个体，未成年川金丝猴更易受到地面天敌的捕食[2,3],留在树上活动是更加有效的反天敌策略[5].

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