外来植物入侵的生物生态学机制探析

　　引言

　　人类活动对自然界影响的日益加剧和全球经济贸易的日渐频繁，导致了生物物种人为地全球大迁移[1-2].类似于本土植物，大多数外来植物在新的生境中以低等或中等频率定居，并没有对当地群落造成生态危害[3-4].然而，有一小部分外来植物在被引入异地后建立种群，威胁或破坏当地的生物多样性，这些植物被称为入侵种[5].

　　无论从局部的种群水平还是区域性的生态系统水平，这些外来物种对入侵地均造成了相当大的破坏，有的破坏甚至是不可逆转的，因而生物入侵被认为是继生境破坏之后导致生物多样性锐减的第2大因素[6].

　　此外，入侵种与本地种竞争生存空间和养分，对森林生态系统、农业、畜牧业等造成了巨大威胁，并因此造成了很大的经济损失[7].2010年3月联合国《生物多样性公约》报告中提到：美国、英国、澳大利亚、印度、南非和巴西每年因外来入侵种造成的经济损失估计超过1 000亿美元.我国亦因外来物种入侵而损失巨大，仅几种主要外来入侵物种每年造成的经济损失就高达574亿元[8],总体损失可高达千亿[9].因此，研究生物入侵机制，制定相应的管理对策，控制外来植物的进一步入侵一直是国内外入侵生态学研究急需解决的科学问题.

　　1 外来植物入侵的土壤微生物生态学机制

　　究竟是什么原因导致这些外来植物成为入侵植物，国内外生态学家就这个问题开展了大量的研究工作，以期探寻外来植物成功入侵的机制.目前，有关外来植物成功入侵机制研究的理论框架主要包括以下2个方面：外来植物的入侵能力与生态系统的可入侵性[10].基于上述理论框架，人们提出了用于解释外来植物成功入侵的几种主要假说：天敌逃避假说[11]、资 源 可 获 得 性 假 说[12]、生 态 位 机 会 假说[13]、多样性抗性假说[14]、化感作用假说[15-16]等.由于受研究方法、技术条件的限制，加之地上群落在视觉上极强的直观性，早期的研究主要集中于地上植物与草食性动物方面[17-18].随着对生态系统地下部分重要性认识的深入，以及现代研究技术（如土壤微生物的分子生物学分析、同位素标记等技术）的迅猛发展，外来植物入侵的生态学过程及其入侵机理研究已经从“地上”深入到“地下”[19-21].近年来的研究表明，土壤微生物对外来植物的成功入侵发挥着重要的作用[4],这些作用主要表现在以下几个方面.

　　1.1菌根共生对外来植物入侵的促进作用

　　菌根共生体在强化植物个体对环境的适应性、提高植物营养水平以及塑造植物种群和群落结构与动态等方面均起着重要的调节作用[22].在菌根菌与植物相互作用过程中，一方面植物可以向菌根菌提供更多的碳水化合物，另一方面菌根菌可以为植物提供氮和磷等营养，提高植物对环境中水的利用效率，增强植物对一些病原微生物侵染的抗性[23-24].因此，外来植物若能与入侵地的菌根菌形成共生体，将大大提升其入侵潜力.
　　
　　目前的研究表明，菌根共生可能是促进外来植物成功入侵的一个重要原因.如NI-JJER等[25]在研究乌桕（Sapium sebiferum）成功入侵的机理时发现，与土着植物相比，其根系中的丛枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhiza fungi,AMF）是提高乌桕生长率、促进其进一步入侵温带湿地系统的重要原因.HARNER等[26]研究了AMF在斑点矢车菊（Cen-taurea stoebe）入侵过程中的重要性，结果发现AMF极大地促进了斑点矢车菊对氮的吸收，从而有利于其在河漫滩地的泛滥生长.

　　目前，AMF在外来植物入侵中的作用已被大量试验证实[27].如杨如意等[28]认为菌根真菌在加拿大一枝黄花（Solidago canadensis）入侵过程中起着关键作用.MARLER等[29]对入侵美国西北部草地的斑点矢车菊的研究揭示：外来植物如能与AMF形成共生体大大提高了其入侵潜力.FUMANAL等[30]在研究从北美传入法国的豚草（Ambrosia artemisiifolia）时发现，接种其根系中的AMF显着增加了豚草的株高、基茎、叶片数、根生物量干重、地上生物量干重以及总生物量干重，从而进一步促进其入侵.为了说明菌根共生如何促进外来植物入侵的机理问题，CAR-EY等[31]采用同位素标记的方法研究了菌根共生对斑点矢车菊与本土植物爱达荷狐茅（Festuca idahoen-sis）的营养竞争关系，结果表明，菌根菌通过地下菌丝网络将碳水化合物由本土植物爱达荷狐茅向斑点矢车菊进行转运，进而抑制了爱达荷狐茅的生长，促进了斑点矢车菊的入侵，但此机制是否适合于其他入侵植物尚不清楚.此外，有研究发现，本地植物与菌根菌之间存在碳素竞争，从而抑制了本地植物的生长[32].那么菌根菌是否对入侵植物也具有负反馈作用还需要大量的实验证明.总体而言，目前关于入侵植物与菌根菌相互关系的研究大多采用温室盆栽试验，所以仍需大量的野外证据来支持.

　　1.2固氮微生物共生对外来植物入侵的促进作用

　　土壤氮是决定生态系统稳定性的最重要因素之一[33].研究表明，外来固氮植物通过与土壤中的固氮微生物共生，显着提高了入侵地土壤氮的含量与可获得性，进而提高了入侵种类的丰富度[34-35].火树（Myrica faya）是生长于大西洋加那利群岛上的一种能共生固氮的木本植物，该植物侵入夏威夷后，与土壤放线菌Frankia共生，其每年所固定的氮是本地植物固氮量的4倍，为其进一步入侵创造了有利的土壤条件[36-37].XU等[38]在研究入侵中国西南部的外来植物紫茎泽兰（Ageratina adenophora）的根际土壤特性和固氮细菌群落时发现，重度入侵地土壤的土壤肥力、固氮细菌数量和种类多样性显着高于轻度入侵和非入侵地.

　　牛红榜等[39]的研究结果亦显示外来植物紫茎泽兰重度入侵区土壤中氮元素的含量和土壤中自生固氮菌的数量都显着高于轻度入侵区和未入侵区.YELENIK等[40]比较了黄羽扇豆（Lupinus luteus）和金环相思树（Acacia saligna）2种外来共生固氮植物与入侵地土壤氮循环之间的关系，结果表明：

　　2种外来植物均显着提高了土壤中植物的可获得性氮含量，进而有利于其进一步入侵.然而固氮植物入侵对土壤氮可获得性的影响不仅取决于其本身的生物学特性，还与被入侵生态系统的生境特征等因素有关[41].如入侵南非的豆科金合欢属植物金环相思树和海岸金合欢（Acacia cyclops），在养分充足的土壤中氮矿化速率加快，而在贫瘠土壤中却没有[42].

　　此外，外来固氮植物与入侵地土壤根瘤菌共生要比与本土根瘤菌共生更有利于其生长.如PARKER等[43]对由美国入侵到北澳大利亚的含羞草（Mimosa pigra）的根瘤菌进行分类鉴定，结果发现，入侵的含羞草中一些根瘤菌品系完全不同于生长于美国本土的含羞草根瘤菌品系，且这些澳大利亚根瘤菌品系对含羞草的入侵具有明显的促进作用.

　　综上，固氮微生物能提高入侵地土壤中氮的含量与可获得性，创造出有利于外来入侵植物生长的土壤微环境，促进外来植物成功入侵.

　　1.3土壤病原微生物的释放有利于外来植物入侵

　　尽管“天敌逃避假说”遭遇了一些研究的挑战，认为入侵植物逃避天敌不一定会提高入侵植物对群落的破坏作用，因而“天敌逃避假说”可能不是外来植物成功入侵的重要机制[5,44-45].然而，该假说目前仍然是最能解释外来植物成功入侵的重要机制之一[11,46].该假说认为外来植物的成功入侵是因为其在入侵地成功逃避了本土的天敌（主要指食草性动物），从而充分发挥了其潜在的竞争优势.最近的研究进一步认为外来入侵植物逃避的天敌还包括原产地的土壤病原菌、寄生虫、食根性原生动物等微生物[47].KLIRONOMOS[48]

　　通过接种病原体进入灭菌与未灭菌的土壤来研究入侵植物和本土植物的生长与病原体侵染的关系，结果表明，土壤病原微生物对本土植物具有负反馈作用.CALLAWAY等[49]研究了入侵植物斑点矢车菊在本土与入侵地土壤上的生长与土壤微生物群落总体作用之间的关系，发现在未灭菌的本土土壤上栽培斑点矢车菊，其生长速度明显低于灭菌的本土土壤，而斑点矢车菊栽培在入侵的未灭菌的北美土壤上，其生长速度明显地高于灭菌的土壤.由此推测：本土土壤病原微生物的侵染对斑点矢车菊的生长具有负反馈作用，而在入侵地由于缺乏相应的土壤病原微生物，斑点矢车菊的入侵更容易.VAN DER PUTTEN等[50]在研究入侵博茨瓦纳共和国稀树干草原的印度蒺藜草（Cenchrus biflorus）时指出，逃避本土土壤病原微生物也许是其成功入侵的原因.“天敌逃避假说”是基于扎实的生态学理论提出的，但该假说也有自身的局限性.BECKSTEAD等[51]在研究入侵美国加州的欧洲海滨草（Ammophila are-naria）时发现，入侵地与原产地的土壤微生物对欧洲海滨草的生长均表现为负反馈作用.也有研究表明，入侵植物在入侵地可以通过富集对本地植物有害的土壤病原菌来影响本地植物的生长，从而成功入侵.如MANGLA等[52]发现入侵印度的飞机草（Chromo-laena odorata）可以富集入侵地土壤生态系统中的土传致病真菌-半裸镰刀菌（Fusarium semitectum），抑制本地植物生长，促进其成功入侵.

　　1.4土壤微生物群落总体结构的改变促进外来植物进一步入侵

　　在土壤总群落结构与功能水平上，土壤微生物群落组成与地上植物群落组成密切相关[19].外来植物入侵常常导致本土植物群落组成剧烈改变，进而引起根系分泌物和凋落物的化学组成发生变化，最终使土壤微生物群落结构发生相应的演替，且改变后的土壤微生物群落有利于外来植物的进一步入侵[18].目前，关于土壤微生物群落与入侵植物相互作用的研究主要集中于以下2个方面：
　　
　　（1）外来植物入侵与土壤微生物群落具体组成的关系.SI等[53]在研究南美蟛蜞菊（Wedelia trilobata）入侵程度与其根际土壤微生物群落结构的关系时，发现轻度和重度入侵显着增加了南美蟛蜞菊根际土壤真菌群落的丰富度，而对细菌群落未造成明显影响.

　　此外，南美蟛蜞菊的入侵也对参与土壤氮循环的微生物群落结构产生了明显影响.KOURTEV等[54-55]研究了日本小檗（Ber-beris thunbergii）和柔枝莠竹（Microstegium vimineum）的入侵对土壤微生物群落结构的影响，结果表明2种植物的入侵显着改变了土壤微生物的群落结构，尤其是代表细菌与菌根菌的脂肪酸含量均随着入侵的深入显着提高.BATTEN等[56]研究了外来植物黄矢车菊（Centaurea solstitialis）和钩刺山羊草（Aegilops tri-uncialis）与土壤微生物群落结构的关系，发现植物入侵显着提高了土壤硫还原细菌、硫氧化细菌等的脂肪酸含量.此外，我国学者对紫茎泽兰和薇甘菊（Mika-nia micrantha）的研究也得到了类 似 的结论[57-59].

　　（2）外来植物入侵与土壤微生物群落多样性的关系.

　　外来植物之所以能成功入侵是因为其能够促进根际土壤微生物群落结构的演替，进而创造出有利于自身生长的土壤微环境，从而加快了入侵进程.DUDA等[60]和LI等[61]的研究表明，盐生草 （Halogetonglomeratus）和薇甘菊入侵均显着提高了土壤微生物群落的功能多样性.针对土壤微生物群落结构多样性，祖元刚等[62]研究了喜树（Camptotheca acu-minata）替代紫茎泽兰过程中根际微生物的群落特征，结果表明，紫茎泽兰的入侵显着提高了土壤真核微生物群落的多样性，对细菌多样性没有明显的影响.

　　这些研究结果的差异一方面可能与采用的研究方法有关，另一方面也可能与研究的入侵植物种类有关.

　　1.5土壤微生物群落功能改变对外来植物进一步入侵的作用差异

　　土壤微生物群落的功能主要表现在对有机物的矿化作用和无机物的转化，并由此影响着土壤营养的可获得性，而土壤营养的可获得性又直接影响着植物的个体生长和种群或群落动态.现有研究表明，外来植物有选择地改变土壤微生物群落的某种功能可能是 其 成功入侵的 重 要 机 制 之 一.如BAJPAI等[63]证实：与非入侵地土壤相比，紫茎泽兰入侵地土壤具有较高的微生物活性和速效氮含量，对紫茎泽兰生物量积累具有积极的作用.LORENZO等[64]发现，银荆（Acacia dealbata）的入侵使土壤碳、氮和可交换磷含量持续增加，从而为银荆的进一步入侵创造了有利的土壤营养条件.SUN等[65]发现，紫茎泽兰的重度入侵显着增加了土壤总磷和硝态氮含量.EHRENFELD等[66]分别研究了入侵植物日本小檗和柔枝莠竹对土壤微生物群落功能的影响，结果表明，伴随着植物入侵，土壤总氮的矿化作用和硝化作用均显着提高，从而为植物的进一步入侵创造了有利的营养条件.不同入侵植物对土壤微生物功能的影响不尽相同，如EVANS等[67]研究了旱雀麦（Bromus tectorum）入侵对草地氮素营养动态的影响，结果表明，旱雀麦通过提高氮素在植物体中的滞留量而降低了土壤氮的可获得性，从而降低了土壤总氮的矿化速率.DRENOVSKY等[68]研究了钩刺山羊草入侵与土壤营养循环之间的关系，结果表明，植物入侵显着降低了入侵土壤中碳与氮的循环.这些研究结果的差异一方面可能与研究的入侵植物种类有关，另一方面也可能与入侵生境有关.因此，今后要扩大外来植物种的研究范围，探索不同物种入侵与土壤微生物群落的功能关系，为揭示入侵机理提供更多的证据.