果实大小对油茶象生长发育的影响

　　昆虫个体大小与其潜在适合度密切相关，是昆虫生活史进化和行为生态学研究的重要内容［1 －5］．对于内寄生昆虫(如寄生蜂以及寄生取食种子的象甲等) 而言，由于整个幼虫期生长发育都在单个寄主体内完成，因此寄主大小(即果实或种子大小) 成为制约幼虫发育的重要因子，其幼虫个体大小取决于寄主可利用食物资源的多寡［4 －10］． 研究表明，植物果实大小的变异普遍存在［11 －15］，不同大小的果实对幼虫生长发育限制作用可能并不完全相同． Bonal等［8］研究表明，象甲(Curculio elephas) 幼虫体质量与其寄主(Quercus ilex) 橡子大小呈负指数关系［8］．此外，对象甲幼虫生长与其寄主果实大小关系的定量研究鲜有报道．油茶象(Curculio chinensis) 属鞘翅目象甲科，是我国特有木本油料树种———油茶的专性果实寄生昆虫，在我国油茶主产区均有分布． 油茶象以成虫及幼虫为害油茶果实，尤以幼虫为害更甚． 成虫取食时以长喙上的口器咬住油茶果实，身体在果面上往返旋转，使喙部慢慢从果皮锥入果内，吸食果实汁液［16］．产卵时调转虫体，将卵产入取食孔，再由喙推入种内． 卵孵化后幼虫在果内取食种仁，老熟后将果咬一直径为 3 ～5 mm 的圆孔出果，择松软潮湿土壤作土室滞育、化蛹及羽化［16］． 幼虫危害常引起果实大量脱落［16 －22］，中、老龄油茶林尤为严重［23 －24］，最严重的落果率可达 96． 6%［25］，已成为制约我国油茶产业健康发展的瓶颈［22，26］． 目前有关油茶象的研究主要集中在危害程度和防控方面，对其生物学和生态学缺乏系统深入的研究． 本文就油茶象幼虫发育与果实大小关系开展定量研究，旨在阐明果实大小对油茶象生长发育的影响，探讨油茶象可能的适应性策略，期望为油茶象的预测预报和种群控制提供理论依据．
　　
　　1 研究地区与研究方法

　　1. 1 研究区概况

　　调查的小果油茶林位于湖南省邵阳县五丰铺镇(26°56'14． 93″ N，111°28'08． 32″ E，海拔 284 m) ．该地位于邵阳县东南距县城约 30 km 处，属亚热带大陆性气候，光照充足，四季分明，年均气温 17． 1℃ ，年均降水量 1407 mm，空气相对湿度为 80% ，全年无霜期 310 d． 树龄为 50 ～60 a，高度为 2． 5 ～4． 5m，由于多年未进行人工抚育等管理措施，林内郁闭度较高，林下植被较少，仅有少量白茅(Imperata cy-lindrica) 分布．
　　
　　1. 2 研究方法

　　在试验地上、中、下坡位随机选取样树 10 株，定期收集树冠下所有落果． 调查时间从 7 月中旬开始至果实采收结束(油茶象引起落果的主要阶段) ，每隔 10 d 调查 1 次． 收集的落果带回实验室进行观察并统计． 试验地危害油茶果实的害虫主要是油茶象和蛾类幼虫． 前者虫粪粉末状或细短棍状(干燥时) ，幼虫逃逸后果面具圆形钻出孔; 后者只危害裂果，虫粪呈颗粒状，且有细丝相连． 根据果实外观将落果分为外观异常(裂果及具钻出孔果实) 和外观正常(果实不开裂，无钻出孔) 两大类． 对外观异常果实立即进行解剖，检查虫蛀情况; 对外观正常果实，用电子卡尺(精确到 0． 01 mm) 测量果长和果径后置入塑料杯中，一杯一果并编号，每天6: 00—12: 00和 14: 00—23: 00，每小时观察一次，如有幼虫钻出就用电子天平(精确到 0． 001 g) 测量其体质量． 每批次果实连续 3 d 无幼虫钻出后，逐一解剖检查害虫种类与种子受害情况． 种子分为完好种子(无病虫为害的非败育种子) 、发霉种子、败育种子、被蛀空的虫蛀种子和未被蛀空的虫蛀种子(种子尚剩余 10%以上) 5 类，败育种子不具营养价值，故本试验不对其进行统计分析． 整个试验过程均在室温下进行．由于收集的落果干燥程度、受害程度不同，因此果实大小不能用果实质量进行衡量． 本试验用果实体积对果实大小进行估计，果实体积按椭球体积公式 V =4/3πab2(mm3) =1/6000πLD2(cm3) 计算． 式中: a 为长半轴; b 为短半轴; L 为果长; D 为果径．
　　
　　1. 3 试验模型

　　动物体质量生长一般近似于“S”形曲线，因此Logistic 方程广泛应用于动物体质量随时间变化研究． 油茶象幼虫体质量不能无限制增大，本文假设其具有潜在最大体质量值(Wm) ，利用 Logistic 方程:Lw= Wm/［1 + exp(a － bFv) ］(Lw为幼虫体质量; Fv为果实体积; Wm、a 和 b 为模型参数) 来拟合油茶象幼虫体质量与果实大小的关系，并与负指数模型［8］和线性回归模型的拟合效果进行对比，试图解释该曲线模型的生物学意义．
　　
　　1. 4 数据处理

　　数据分析和绘图采用 Origin 9． 0 进行，幼虫体质量与果实体积的非线性拟合采用麦夸特法 + 通用全局优化法(Levenberg-Marquardt) ，用独立样本 t 检验分析含 1 头幼虫或 2 头幼虫果实间幼虫体质量的差异性，用线性回归分析幼虫体质量与钻出时间的相关性　。

　　2 结果与分析

　　2. 1 落果中害虫危害情况

　　共收集到落果 2389 个，危害油茶果实的害虫主要有油茶象和蛾类幼虫(表 1) ． 落果中油茶象幼虫危害率(以树为单位) 为 44． 9% ～96． 5%，平均高达71． 9% ，鳞翅目幼虫危害率相对较低，只有 1． 9% ，且只在裂果中被发现． 外观正常果实体积大小范围为 1． 16 ～15． 69 cm3，平均(4． 00 ±1． 92) cm3，主要分布在 1 ～ 7 cm3范围内(占 93． 7%，图 1) ． 被油茶象危害的 644 个果实中，每果钻出 1 头幼虫的果实332 个，每果钻出 2 头幼虫的果实 12 个，尚有未正常钻出幼虫的果实 14 个，发现幼虫尸体的果实 89个，只发现虫粪的果实 197 个．

　　
　　2. 2 油茶象幼虫脱果的时间格局
　　
　　油茶象老熟幼虫通常在果实中部咬一个稍大于头壳的圆孔钻出，12 个寄生 2 头幼虫的果实均只有1 个钻出孔，说明一个果实中的幼虫可以从同一钻出孔逃逸，但在外观异常的果实中也发现一个果实有 2 个钻出孔的现象． 对 356 头正常钻出的幼虫统计表明，落果收集的当天(第 1 天) 便有幼虫钻出，第 2 天钻出的比例最高，达 19． 3%，此后逐日递减，从第 9 天开始每天钻出的比例低于 4%，持续到第18 天，每天仍有少量(2 ～ 4 头) 幼虫钻出． 落果收集后的前 8 d 为幼虫钻出集中期，累计百分率达84. 8% (图 2 左) ． 幼虫体质量与钻出日期的早晚呈线性负相关(F = 58． 012，P = 0． 000，y = － 0． 0018x+ 0. 0648，R2= 0． 138) (图 3) ． 幼虫脱果时间在 6:00—10: 00 有一个明显的钻出高峰，占 43． 9% ，尤以7: 00—8: 00为甚，占 21． 1% ，14: 00—23: 00 钻出率在 2． 9% ～6． 2% 之间变化，11: 00—14: 00、23: 00至次日 6: 00 则很少有幼虫钻出(图 2 右) ．

　　
　　2. 3 油茶象幼虫体质量与果实大小的关系
　　
　　由表 2 可以看出，3 种模型中，2 头幼虫的拟合R2值均高于 1 头幼虫的拟合 R2值，非线性模型(模型Ⅰ和模型Ⅱ) 的拟合 R2值高于线性模型的拟合 R2值，两种非线性模型的拟合 R2值差异不大，且均达统计显着水平(P ＜0． 05) ． 表明选择 Logistic 模型拟合油茶象幼虫体质量与果实体积大小的关系是可行的． 该模型的参数值见表 3．

　　根 据Logistic 模型的固有特性，当Lw= (1 /2)Wm时，边际效应(寄主果实大小每增加一个单位油茶象幼虫体质量增加量，即 dLw/ dFv) 最大，此时果实大小对应的值分别为 1． 500 cm3(每果 1 头) 和 2．539 cm3(每果 2 头) ． 实际调查数据中，低于以上两个值的数据分别只有 3 个(每果 1 头) 和 1 个(每果2 头) ，即集中于“S”型曲线的上半段的调查数据分别占 99． 1% (每果 1 头) 和 95． 8% (每果 2 头) ． 随着果实体积的增加，油茶象幼虫体质量逐渐增加，最终趋于稳定，靠近潜在最大体质量值(图 4) ． 在此过程中，油茶象幼虫增长的边际效应非匀速递减(图5a) ． 若果实内只有 1 头幼虫，果实大小为 3． 216 cm3时，边际效应下降最快; 若果实内有 2 头幼虫，果实大小为 4． 747 cm3时，边际效应下降最快(图5b) ． 边际效应下降最快的点为边际效应曲线的拐点，即Logistic 曲线由快速增长期进入渐进增长期的临界点． 据此可将油茶象幼虫体质量随果实体积的增长分为 2 个阶段: 快速增长阶段(1． 500 ～ 3． 216 cm3，每果 1 头; 2． 539 ～ 4． 747 cm3，每果 2 头) 和渐进增长阶段(＞3. 216 cm3，每果1头; ＞4. 747 cm3，每果2 头) ，定义该临界点为幼虫体质量增长的拐点(inflexion point，IP) ．小于拐点(IP) 时，果实大小对油茶象幼虫体质量的限制作用非常明显(图 4) ，种子均被蛀空的比例分别高达 84． 2%和 63． 6%(图 6d) ; 大于拐点，种子完全被蛀空的概率分别下降到 31． 7% 和 33． 3%(图 6d) ，食物资源的限制作用大大减弱，幼虫体质量增长不再显着，逐渐靠近潜在最大体质量值，并趋于稳定(图 4) ．

　　
　　3 讨 论

　　3. 1 Logistic 模型的生物学意义

　　油茶象幼虫体质量增长随果实体积的增大分为快速增长阶段和渐进增长阶段2个阶段，增长过程遵循边际效应递减原则． 在快速增长阶段，果实越小，油茶象体质量越轻(图 4) ，果实大小对油茶象幼虫体质量具有限制作用． 这种限制作用主要通过寄主果实可利用的食物资源来实现． 较小的果实(＜3． 216 cm3，每果 1 头; ＜ 4． 747 cm3，每果 2 头)几乎所有种子都被取食，完好种子和发霉种子存留率较低，被取食的种子往往消耗殆尽; 而较大的果实往往能满足幼虫发育所需，果实中完好种子和发霉种子存留率明显提高，被取食的种子耗尽的概率显着降低(图 6) ．本研究中，绝大部分实查数据均集中在“S”型曲线拐点之后，可能有两个方面的原因: 一是低于此值的油茶果实不能满足油茶象生长发育所需，即使被寄生，幼虫也无足够活力钻出果实． 本试验中，正常钻出幼虫平均体质量为(0． 056 ± 0． 017) g(n =356) ，解剖发现未正常钻出的幼虫活虫平均体质量为(0． 033 ±0． 016) g(n =14) ，两者差异极显着(t =4． 795，P = 0． 000) ; 二是油茶象与油茶在长期的协同进化过程中，成虫只选择大于一定体积的果实产卵． 无论哪种情况，从最终结果来看，油茶象正常寄生存在寄主最小果实阈值，即 Logistic 曲线的拐点．

　　
　　3. 2 果实大小对油茶象产卵策略的影响

　　对内寄生昆虫而言，不同大小的果实意味着可利用食物资源的多寡． 本研究中，较小的果实对油茶象幼虫发育具有限制作用(图 4) ． 寄主对内寄生生物的限制作用以前也有研究，当内寄生性昆虫产卵过多，超过寄主能容纳的限度时，由于食物缺乏，其子代个体会减小［5，9 －10，27］． 本研究结果不仅说明了这一点，而且通过 Logistic 模型定量研究了果实大小对油茶象幼虫生长发育的限制作用． 从模型本身的特性出发，计算出油茶象寄生的最小果实阈值(MST) 和油茶象幼虫体质量增长的拐点所对应的果实大小值(IP) ． 据此，可对研究样地果实大小对油茶象幼虫生长的限制作用进行评价． 假如油茶象成虫每个果实只产 1 粒卵，所测果实中，大于 MST(1. 500 cm3) 及 IP (3． 216 cm3) 的果实分别占97. 7% 和 60. 8% ，说明样地中 97． 7% 的果实能成功育出油茶象幼虫，60． 8% 的果实能满足幼虫自由发育所需; 但如果在每个果实中产 2 粒卵，则所测果实大于 MST(2． 539 cm3) 和 IP(4． 747 cm3) 的果实分别降低到 79． 2%和 26． 3%，说明果实大小对幼虫生长发育的限制作用将显着增强．为了减轻寄主果实大小的限制作用，油茶象本身有其适应性策略． 本试验中，大多数果实(332 个)仅育出 1 头油茶象幼虫，育出 2 头幼虫的果实(12个) 非常少． 这除了寄主食物资源限制作用外，也可能与亲代雌虫产卵策略有关． 据周石涓［16］调查，一般油茶象一个果实只产 1 粒卵，寄主果实大小一定条件下，在同一果实中产 1 粒卵比产 2 粒甚至多粒卵可使后代较少受到食物资源方面的限制，因此，卵单产可能是油茶象应对食物资源限制的一种行为适应策略．本试验结果还表明，大果实育出的幼虫个体较大(图 4) ，个体越大，幼虫从落果中逃逸越早(图3) ，缩短了幼虫的暴露时间，从而减少被天敌(如蚂蚁、鼠类等) 捕食的机会． 研究表明，幼虫体质量是影响其后代适合度的关键因素，例如壮实的幼虫在越冬滞育期存活率更高，羽化的成虫体型更健硕，繁殖力更强［5，28 －29］． 由此可见，偏好选择大果实可能是油茶象应对寄主食物资源限制的又一种行为适应策略． 本试验中，2 头幼虫寄生的最小果实阈值(2．539 cm3) 明显大于 1 头幼虫(1． 500 cm3) ，独立样本t 检验表明，两种情况下，所育幼虫体质量并无显着差异(P ＞0． 05) ，表明油茶象即使在同一果实中产 2粒卵或在已产卵果实上再次产卵时，通过选择较大的果实，可减少后代食物资源的竞争，从而保证后代的正常发育．

　　
　　3. 3 油茶象防控策略

　　油茶象是我国重要木本油料植物———油茶的专性蛀果害虫，由于生活隐蔽，天敌较少，防治特别困难，因此选育和种植抗虫品种成为防控该虫最经济、最简便的措施． 目前，我国油茶尚未进行抗虫品种的选育，新的育种目标应将抗虫性作为主攻方向，使具有抗(耐) 病虫性的多抗品种从试验材料走向大面积试种［30］． 本研究表明，油茶象有选择大果实产卵的习性，并明确了其行为机制，据此可以推断在油茶象产卵高峰期，果实较大的样株受害较重(特别是样株果实大小变化较大的油茶林) ，油茶象聚集也较多，这对于虫情调查、测报与防控有现实指导意义． 另一方面，选育油茶象产卵高峰期果实较小的品种，有可能抑制油茶象的产卵活动，即使产卵，后代幼虫也会因为寄主果实食物资源的限制而不能充分发育，进而影响其适合度，最终使油茶象种群数量降低，危害减轻． 有关果实大小对油茶象适合度的影响需进一步研究． 调查表明，早熟寒露品种被害较轻，迟熟霜降品种较重［16］，迟熟类型中，紫红球、紫红桃抗虫性较好［31］． 这除了生化因素影响外，适合油茶象产卵的果实生育期(大果实，种皮尚未变硬) 与产卵高峰期的配合程度也可能是重要的影响因子． 此外，油茶象幼虫的脱果时间格局表明，及时收集地表新鲜落果，是消灭虫源，减少油茶象危害的关键．